ophthalmologyОфтальмологияOphthalmology in Russia1816-50952500-0845Ophthalmology10.18008/1816-5095-2020-1-81-87ophthalmology-1136Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ И ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯCLINICAL & EXPERIMENTAL RESEARCHПостфоторецепторные слои сетчатки и макулярная электроретинограмма при пигментном ретинитеRetinal Postphotoreceptor Layers and Macular Electroretinogram in Retinitis Pigmentosahttps://orcid.org/0000-0001-7264-396XЗольниковаИ. В.ZolnikovaI. V.

Зольникова Инна Владимировна доктор медицинских наук, старший научный сотрудник отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062,

Zol’nikova Inna V. MD, senior researcher, S.V. Kravkov Department of Clinical Physiology of Vision

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

innzolnikova@hotmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-3553-9896МилашС. В.MilashS. V.

Милаш Сергей Викторович научный сотрудник отдела патологии рефракции, бинокулярного зрения и офтальмоэргономики

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Milash Sergei V. researcher, department of refraction pathology, binocular vision and ophthalmoergonomics

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

ЧернякА. Б.ChernyakA. B.

Черняк Александра Борисовна студентка лечебного факультета

ул. Островитянова, 1, Москва, 117997

Cherniak Aleksandra B. medical student

Ostrovitianov str., 1, Moscow, 117997

https://orcid.org/0000-0002-0636-1734ЛевинаД. В.LevinaD. V.

Левина Дарья Владимировна клинический ординатор

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Levina Darja V. clinical resident

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

ЕгороваИ. В.EgorovaI. V.

Егорова Ирина Викторовна кандидат медицинских наук, зав. отделением отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Egorova Irina V. PhD, Head of Clinical Unit of S.V. Kravkov Department of Clinical Physiology of Vision

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

РогатинаЕ. В.RogatinaE. V.

Рогатина Елена Васильевна кандидат медицинских наук, врач детского консультативно-поликлинического отделения

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Rogatina Elena V. PhD, ophthalmologist, Children’s Consulting and Polyclinic Departmen

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

ЕремееваЕ. А.EremeevaE. A.

ЕремееваЕкатерина Александровна врач взрослого консультативно-поликлинического отделения

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Eremeeva Ekaterina A. ophthalmologist, Adult Consulting and Polyclinic Department

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

https://orcid.org/0000-0001-5570-0707РоговаС. Ю.RogovaS. Y.

Рогова Светлана Юрьевна старшая медицинская сестра отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062

Rogova Svetlana Y. head nurse, S.V. Kravkov Department of Clinical Physiology of Vision

Sadovaya-Chernogriazskaya str., 14/19, Moscow, 105062

Национальный медицинский научно-исследовательский центр глазных болезней им. ГельмгольцаРоссияHelmholtz National Medical Center of eye diseasesRussian FederationФГБОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияPirogov Russian National Research Medical UniversityRussian Federation2020020420201718187Copyright © Зольникова И.В., Милаш С.В., Черняк А.Б., Левина Д.В., Егорова И.В., Рогатина Е.В., Еремеева Е.А., Рогова С.Ю., 20202020Зольникова И.В., Милаш С.В., Черняк А.Б., Левина Д.В., Егорова И.В., Рогатина Е.В., Еремеева Е.А., Рогова С.Ю.Zolnikova I.V., Milash S.V., Chernyak A.B., Levina D.V., Egorova I.V., Rogatina E.V., Eremeeva E.A., Rogova S.Y.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.ophthalmojournal.com/opht/article/view/1136

Цель работы — оценка изменений внутренних слоев макулярной области сетчатки в сопоставлении с показателями электрогенеза макулы, оцениваемого методом МЭРГ, и с толщиной фоторецепторных слоев у больных с пигментным ретинитом (ПР).

Пациенты и методы

Пациенты и методы. Обследовано 10 больных (20 факичных глаз) с ПР. Средний возраст составил 27,0 ± 18,5 года, острота зрения с максимальной коррекцией — 0,38 ± 0,22. Помимо стандартного офтальмологического обследования и фоторегистрации глазного дна, проводили электрофизиологические исследования с помощью электроретинографа: регистрировали общую электроретинограмму (ЭРГ), включая максимальную ЭРГ (колбочково-палочковый ответ), ритмическую ЭРГ (РЭРГ) на 30 Гц и макулярную ЭРГ (МЭРГ). Толщину хориоидеи и сегментацию сетчатки с последующей калькуляцией толщины ее различных слоев проводили с использованием спектрального оптического когерентного томографа RS-3000 Advance (Nidek, Japan) с получением карты диаметром 6 мм в соответствии с the Early Treatment Diabetic Retinopathy Study (ETDRS).

Результаты

Результаты. Выявлено утолщение слоя нервных волокон сетчатки (СНВС) и истончение слоя ганглиозных клеток сетчатки (ГКС) (p < 0,05). Толщина внутреннего ядерного слоя (ВЯС) достоверно не отличалась от нормы (p > 0,05). Эти структурные изменения сетчатки ассоциированы с уменьшением толщины фоторецепторных слоев во всех сегментах центральной сетчатки по стандартам EDTRS (p < 0,05) и со снижением биоэлектрической активности макулярной области: снижением амплитуды α- и β-волн МЭРГ.

Заключение

Заключение. Увеличение толщины СНВС, уменьшение толщины ГКС и нормальная толщина ВЯС у пациентов с ПР ассоциированы со снижением биоэлектрической активности макулярной области сетчатки по данным, отражающим снижение амплитуды МЭРГ и уменьшение толщины фоторецепторных слоев сетчатки во всех зонах по стандартам EDTRS.

Purpose

Purpose: to assess the inner retinal layer’s changes of the central retina in comparison with bioelectrical activity of macula assessed by MERG and with thickness of photoreceptor retinal layers in patients with retinitis pigmentosa.

Patients and methods

Patients and methods: 10 patients (20 phakic eyes) with RP were examined. Mean age was 27.0 ± 18.5 years. Mean best corrected visual acuity was 0.38 ± 0.22. The fundus photography electrophysiological studies were performed besides standard ophthalmological examination. Maximal electroretinogram (ERG) or cone-rod response, ERG to 30 Hz flicker and macular ERG were registered with electroretinograph MBN (Russia). Images were acquired using the protocol of scanning Macula radial (12 lines 9 mm long, each radial image is the average out of 50 scans) with settings ultrafine with automatic segmentation of the retina and calculation thickness. Retinal segmentation with the following calculation of different retinal layers was performed on SD-OCT RS-3000 Advance (Nidek, Japan) with obtainment of the map with 6 mm in diameter in accordance with the Early Treatment Diabetic Retinopathy Study (ETDRS).

Results

Results. We revealed increased thickness of retinal nerve fiber layer (RNFL), decrease of thickness of ganglion cell layer (GCL) (p < 0,05) and normal (p > 0,05) inner nuclear layer (INL) thickness. These structural changes are associated with the decrease of bioelectric macula’s activity measured by MERG (decrease of α- and β-wave amplitude) and decrease the thickness of photoreceptor layers in all zones according to EDTRS.

Conclusion

Conclusion. Increase of thickness RNFL, decrease of GCL’s thickness and normal INL in patients with RP is associated with decrease of thickness of photoreceptor layers in EDTRS zones and decrease of amplitude of MERG.

сетчаткапигментный ретинитэлектроретинограммамакулярная ЭРГОКТсегментация сетчаткивнутренний ядерный слойслой ганглиозных клеток сетчаткислой нервных волокон сетчаткиretinaretinitis pigmentosaelectroretinogrammacular ERGOCTsegmentation of the retinaRNFLGCLINLReferencesШамшинова А.М. Пигментный ретинит или тапеторетинальная абиотрофия. В кн.: Шамшинова А.М., ред. Наследственные и врожденные заболевания сетчатки и зрительного нерва. М.: Медицина; 2001. С. 134–151.Shamshinova A.M. Pigmentnyi retinit ili tapetoretinalnaya abiotrofiya. Shamshinova A.M., red. Hereditary and congenital diseases of the retina and optic nerve. Moscow: Medicine; 2001. P. 134–151 (In Russ.).Шамшинова А.М., Зольникова И.В. Молекулярные основы наследственных дегенераций сетчатки. Медицинская генетика. 2004;4:160–169.Shamshinova A.M., Zolnikova I.V. Molecular basis of hereditary retinal degenerations. Medical genetics = Meditsinskaya genetika. 2004;4:160–169 (In Russ.).Зольникова И.В. Мультифокальная и хроматическая макулярная электроретинограмма в диагностике пигментного ретинита. Вестник новых медицинских технологий. 2009;16(3):171–174.Zolnikova I.V. Multifocal and chromatic macular electroretinogram in retinitis pigmentosa. Journal of new medical technologies = Vestnik novykh meditsinskikh tehnologij. 2009;16(3):171–174 (In Russ.).Зольникова И.В. Современные электрофизиологические и психофизические методы диагностики при дистрофиях сетчатки (обзор литературы). Офтальмохирургия и терапия. 2004;2:30–40.Zolnikova I.V. Up-to-date electrophysiological and psychophysical diagnostic methods of retinal dystrophies (literature review). Ophthalmosurgery and therapy = Oftal’mokhirurgiya i terapiya. 2004;2:30– 40 (In Russ.).Зольникова И.В., Деменкова О.Н., Рогатина Е.В., Левина Д.В., Егорова И.В., Рогова С.Ю. Биоэлектрическая активность макулярной области сетчатки и световая чувствительность при пигментном ретините с атрофической макулопатией и кистозным макулярным отеком. Российский офтальмологический журнал. 2016;1:12–18.Zolnikova I.V., Demenkova O.N., Rogatina E.V., Levina D.V., Egorova I.V., Rogova S.Yu. Bioelectric activity of the macula and light sensitivity in retinitis pigmentosa with foveal atrophy and cystoid macular edema. Russian ophthalmological journal = Rossiyskiy oftal’mologicheskiy zhurnal. 2016;1:12–18 (In Russ.).Зольникова И.В., Левина Д.В., Охоцимская Т.Д., Фадеева В.А., Егорова И.В., Рогатина Е.В., Еремеева Е.А., Деменкова О.Н., Рогова С.Ю. Электроретинография и ОКТ-ангиография сетчатки и зрительного нерва при пигментном ретините. Российский офтальмологический журнал. 2017;3:22–28. DOI: 10.21516/2072-0076-2017-10-3-22-28Zolnikova I.V., Levina D.V., Okhotsimskaya T.D., Fadeeva V.A., Egorova I.V., Rogatina E.V., Eremeeva E.A.,Demenkova O.N.,Rogova S.Yu. Electroretinography and OCT angiography of the retina and optic nerve in retinitis pigmentosa. Russian ophthalmological journal = Rossiyskiy oftal’mologicheskiy zhurnal. 2017;3:22–28 (In Russ.). DOI: 10.21516/2072-0076-2017-10-3-22-28Berson E.L., Sandberg M.A., Rosner B., Birch D.G., Hanson A.H. Natural course of retinitis pigmentosa over a three-year interval. Am J Ophthalmol. 1985;99(3):240– 251. DOI: 10.1016/0002-9394(85)90351-4Berson E.L., Sandberg M.A., Rosner B., Birch D.G., Hanson A.H. Natural course of retinitis pigmentosa over a three-year interval. Am J Ophthalmol. 1985;99(3):240– 251. DOI: 10.1016/0002-9394(85)90351-4Birch D.G., Anderson J.L., Fish G.E. Yearly rates of rod and cone functional loss in retinitis pigmentosa and cone-rod dystrophy. Ophthalmology. 1999;106(2):258– 268. DOI: 10.1016/S0161-6420(99)90064-7Birch D.G., Anderson J.L., Fish G.E. Yearly rates of rod and cone functional loss in retinitis pigmentosa and cone-rod dystrophy. Ophthalmology. 1999;106(2):258– 268. DOI: 10.1016/S0161-6420(99)90064-7Hartong D.T., Berson E.L., Dryja T.P. Retinitis Pigmentosa. Lancet. 2006;368(9549):1795–1809. DOI: 10.1016/S0140-6736(06)69740-7Hartong D.T., Berson E.L., Dryja T.P. Retinitis Pigmentosa. Lancet. 2006;368(9549):1795–1809. DOI: 10.1016/S0140-6736(06)69740-7Barber A.C. Hippert C., Duran Y., West E.L., Bainbridge J.W., Warre-Cornish K., Luhmann U.F., Lakowski J., Sowden J.C., Ali R.R., Pearson R.A. Repair of the degenerate retina by photoreceptor transplantation. Proc Natl Acad Sci USA. 2013;110:354–359. DOI: 10.1073/pnas.1212677110Barber A.C. Hippert C., Duran Y., West E.L., Bainbridge J.W., Warre-Cornish K., Luhmann U.F., Lakowski J., Sowden J.C., Ali R.R., Pearson R.A. Repair of the degenerate retina by photoreceptor transplantation. Proc Natl Acad Sci USA. 2013;110:354–359. DOI: 10.1073/pnas.1212677110Jacobson S.G., Cideciyan A.V. Treatment possibilities for retinitis pigmentosa. N Engl J Med. 2010;363:1669–1671. DOI: 10.56/NAJMcibr1007685Jacobson S.G., Cideciyan A.V. Treatment possibilities for retinitis pigmentosa. N Engl J Med. 2010;363:1669–1671. DOI: 10.56/NAJMcibr1007685Bertolotti E., Neri A., Camparini M., Macaluso C., Marigo V. Stem cells as source for retinal pigment epithelium transplantation. Prog Retin Eye Res. 2014;42:130– 144. DOI: 10.1016/j.preteyers.2014.06.002Bertolotti E., Neri A., Camparini M., Macaluso C., Marigo V. Stem cells as source for retinal pigment epithelium transplantation. Prog Retin Eye Res. 2014;42:130– 144. DOI: 10.1016/j.preteyers.2014.06.002Weiland J.D., Cho A.K., Humayun M.S. Retinal prostheses: current clinical results and future needs. Ophthalmology. 2011;118:2227–2237. DOI: 10.1016/j.ophta.2011.08.042Weiland J.D., Cho A.K., Humayun M.S. Retinal prostheses: current clinical results and future needs. Ophthalmology. 2011;118:2227–2237. DOI: 10.1016/j.ophta.2011.08.042Weiland J.D. Humayun M.S. Retinal prosthesis. IEEE Trans Biomed Eng. 2014;61:1412–1424. DOI: 10.1109/TBME.2014.2314733Weiland J.D. Humayun M.S. Retinal prosthesis. IEEE Trans Biomed Eng. 2014;61:1412–1424. DOI: 10.1109/TBME.2014.2314733Stone J.L., Barlow W.E., Humayun M.S., de Juan E., Milam A.H. Morphometric analysis of macular photoreceptors and ganglion cells in retinas with retinitis pigmentosa. Arch Ophthalmol. 1992;110:1634–1639.Stone J.L., Barlow W.E., Humayun M.S., de Juan E., Milam A.H. Morphometric analysis of macular photoreceptors and ganglion cells in retinas with retinitis pigmentosa. Arch Ophthalmol. 1992;110:1634–1639.Santos A., Humayun M.S., de Juan E., Greenburg R.J., Marsh M.J., Klock I.B., Milam A.H. Preservation of the inner retina in retinitis pigmentosa. A morphometric analysis. Arch Ophthalmol. 1997;115:511–515. DOI: 10.1001/archopht.1997.01100150513011Santos A., Humayun M.S., de Juan E., Greenburg R.J., Marsh M.J., Klock I.B., Milam A.H. Preservation of the inner retina in retinitis pigmentosa. A morphometric analysis. Arch Ophthalmol. 1997;115:511–515. DOI: 10.1001/archopht.1997.01100150513011Walia S., Fishman G.A., Edward D., Lindeman M. Retinal nerve fiber layer defects in RP patients. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007;48:4748–4752. DOI: 10.1167/iovs.07-0404Walia S., Fishman G.A., Edward D., Lindeman M. Retinal nerve fiber layer defects in RP patients. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007;48:4748–4752. DOI: 10.1167/iovs.07-0404Walia S., Fishman G.A. Retinal nerve fiber layer analysis in RP patients using Fourier-domain OCT. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2008;49:3525–3528. DOI: 10.1167/iovs.08-1842Walia S., Fishman G.A. Retinal nerve fiber layer analysis in RP patients using Fourier-domain OCT. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2008;49:3525–3528. DOI: 10.1167/iovs.08-1842Oishi A., Otani A., Sasahara М., Kurimoto M., Nakamura H., Kojima H., Yoshimura N. Retinal nerve fiber layer thickness in patient with retinitis pigmentosa. Eye (Lond). 2009;23:561–566. DOI: 10.1038/eye.2008.63Oishi A., Otani A., Sasahara М., Kurimoto M., Nakamura H., Kojima H., Yoshimura N. Retinal nerve fiber layer thickness in patient with retinitis pigmentosa. Eye (Lond). 2009;23:561–566. DOI: 10.1038/eye.2008.63Oishi A., Ogino K., Nakagava S., Makiyama Y., Kurimoto M., Otani A., Yoshimura N. Longitudinal analysis of the peripapillary retinal nerve fiber layer thinning in patients with retinitis pigmentosa. Eye (Lond). 2013;27:597–604. DOI: 10.1038/eye.2008.63Oishi A., Ogino K., Nakagava S., Makiyama Y., Kurimoto M., Otani A., Yoshimura N. Longitudinal analysis of the peripapillary retinal nerve fiber layer thinning in patients with retinitis pigmentosa. Eye (Lond). 2013;27:597–604. DOI: 10.1038/eye.2008.63Hood D.C., Lin C.E., Lazow M.A., Locke K.G., Zhang X., Birch D.G. Thickness of receptor and post-receptor retinal layers in patients with retinitis pigmentosa measured with frequency-domain optical coherence tomography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2009;50(5):2328–2336. DOI: 10.1167/iovs.08-2936Hood D.C., Lin C.E., Lazow M.A., Locke K.G., Zhang X., Birch D.G. Thickness of receptor and post-receptor retinal layers in patients with retinitis pigmentosa measured with frequency-domain optical coherence tomography. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2009;50(5):2328–2336. DOI: 10.1167/iovs.08-2936Anastasakis A., Genead M.A., McAnany J.J., Fishman G.A. Evaluation of retinal nerve fiber layer thickness in patients with retinitis pigmentosa using spectraldomain optical coherence tomography. Retina. 2012; 32: 358–363. DOI: 10.1097/ IAE.0b013e31821a891aAnastasakis A., Genead M.A., McAnany J.J., Fishman G.A. Evaluation of retinal nerve fiber layer thickness in patients with retinitis pigmentosa using spectraldomain optical coherence tomography. Retina. 2012; 32: 358–363. DOI: 10.1097/ IAE.0b013e31821a891aVamos R., Tátrai E., Németh J., Holder G.E., DeBuc D.C., Somfai G.M. The structure and function of the macula in patients with advanced retinitis pigmentosa. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2011;52(11):8425–8432. DOI: 10.1167/iovs.11-7780Vamos R., Tátrai E., Németh J., Holder G.E., DeBuc D.C., Somfai G.M. The structure and function of the macula in patients with advanced retinitis pigmentosa. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2011;52(11):8425–8432. DOI: 10.1167/iovs.11-7780Nagasaka Y., Ito Y., Ueno S., Terasaki H. Increased aqueous flare is associated with thickening of inner retinal layers in eyes with retinitis pigmentosa. Sci Rep. 2016;6:33921. DOI: 10.1038/srep33921Nagasaka Y., Ito Y., Ueno S., Terasaki H. Increased aqueous flare is associated with thickening of inner retinal layers in eyes with retinitis pigmentosa. Sci Rep. 2016;6:33921. DOI: 10.1038/srep33921Liu G., Li H., Liu X., Xu D., Wang F. Structural analysis of retinal photoreceptor ellipsoid zone and postreceptor retinal layer associated with visual acuity in patients with retinitis pigmentosa by ganglion cell analysis combined with OCT imaging. Medicine. 2016;95(52) e5785. DOI: 10.1097/MD.0000000000005785Liu G., Li H., Liu X., Xu D., Wang F. Structural analysis of retinal photoreceptor ellipsoid zone and postreceptor retinal layer associated with visual acuity in patients with retinitis pigmentosa by ganglion cell analysis combined with OCT imaging. Medicine. 2016;95(52) e5785. DOI: 10.1097/MD.0000000000005785Aleman T.S., Cideciyan A.V., Sumaroka A., Schwartz S.B., Roman A.J., Windsor E.A., Steinberg J.D., Branham K, Othman M., Swaroop A., Jacobson S.G. Inner retinal abnormalities X-linked retinitis pigmentosa with RPGR mutations. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007;48:4759–4765. DOI: 10.1167/iovs.07-0453Aleman T.S., Cideciyan A.V., Sumaroka A., Schwartz S.B., Roman A.J., Windsor E.A., Steinberg J.D., Branham K, Othman M., Swaroop A., Jacobson S.G. Inner retinal abnormalities X-linked retinitis pigmentosa with RPGR mutations. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007;48:4759–4765. DOI: 10.1167/iovs.07-0453García-Ayuso D., Salinas-Navarro M., Nadal-Nicolás F.M., Ortín-Martínez A., Agudo-Barriuso M., Vidal-Sanz M., Villegas-Pérez M.P. Sectorial loss of retinal ganglion cells in inherited photoreceptor degeneration is due to RGC death. Br J Ophthalmol. 2014;98:396–340. DOI: 10.1136/bjophthalmol-2013-303958García-Ayuso D., Salinas-Navarro M., Nadal-Nicolás F.M., Ortín-Martínez A., Agudo-Barriuso M., Vidal-Sanz M., Villegas-Pérez M.P. Sectorial loss of retinal ganglion cells in inherited photoreceptor degeneration is due to RGC death. Br J Ophthalmol. 2014;98:396–340. DOI: 10.1136/bjophthalmol-2013-303958Yoshida N., Ikeda Y., Notomi S., Ishikawa K., Murakami Y., Hisatomi T., Enaida H., Ishibashi T. Clinical evidence of sustained chronic inflammatory reaction in retinitis pigmentosa. Ophthalmology. 2013;120:100–105. DOI: 10.1016/j.ophtha.2012.07.006Yoshida N., Ikeda Y., Notomi S., Ishikawa K., Murakami Y., Hisatomi T., Enaida H., Ishibashi T. Clinical evidence of sustained chronic inflammatory reaction in retinitis pigmentosa. Ophthalmology. 2013;120:100–105. DOI: 10.1016/j.ophtha.2012.07.006

The authors declare that there are no conflicts of interest present.