Цель

ophthalmology

Офтальмология

Ophthalmology in Russia

1816-50952500-0845

Ophthalmology

10.18008/1816-5095-2024-4-723-731

ophthalmology-2497

Research Article

КЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ

CLINICAL STUDIES

Роль ретинальных сосудистых реакций в развитии и регрессе диабетической ретинопатии

Тhe Role of Retinal Vascular Reactions in the Development and Regression of Diabetic Retinopathy

https://orcid.org/0009-0000-9067-3863

Сдобникова

С. В.

Sdobnikova

S. V.

Сдобникова Светлана Владиленовна, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник

Ломоносовский пр., 27, стр. 10, Москва, 119192

Sdobnikova Svetlana S., PhD, senior research officer

Lomonosovsky ave., 27, p. 10. Moscow, 119192

sdobnikova_sv@mail.ru

https://orcid.org/0009-0005-1016-189X

Махотин

С. С.

Makhotin

S. S.

Махотин Сергей Сергеевич, системный программист

Ломоносовский пр., 27, стр. 10, Москва, 119192

Makhotin Sergey S., system programmer

Lomonosovsky ave., 27, p. 10. Moscow, 119192

Дорохина

Н. Ю.

Dorokhina

N. Yu.

Дорохина Наталья Юрьевна, кандидат медицинских наук, офтальмолог

Пехотный пер., 9/27, Москва, 123182

Dorokhina Natalia Yu., PhD, ophthalmologist

Pekhotnyi Lane, 9/27, Moscow, 123182

https://orcid.org/0000-0002-7615-3199

Ларичев

А. В.

Larichev

A. V.

Ларичев Андрей Викторович, кандидат физико‑математических наук, доцент

Ленинские Горы, 1, стр. 2, Москва, 119234

Larichev Andrey V., Ph.D., Associate Professor

Leninskie Gory, 1/2, Moscow, 119234

https://orcid.org/0009-0009-2319-7532

Овсепян

А. А.

Hovsepyan

A. A.

Овсепян Анна Арменовна, врач‑офтальмолог

Ломоносовский пр., 27, стр. 10, Москва, 119192

Hovsepyan Anna A., ophthalmologist

Lomonosovsky ave., 27, p. 10. Moscow, 119192

Медицинский научно-образовательный институт МГУ им. М.В. ЛомоносоваРоссияMedical Scientific and Educational Institute of Lomonosov Moscow State UniversityRussian Federation

Центральный клинический военный госпитальРоссияCentral Clinical Military HospitalRussian Federation

Физический факультет МГУ им. М.В. ЛомоносоваРоссияFaculty of Physics, Lomonosov Moscow State UniversityRussian Federation

2024

23122024

214723731

2024

Сдобникова С.В., Махотин С.С., Дорохина Н.Ю., Ларичев А.В., Овсепян А.А.

Sdobnikova S.V., Makhotin S.S., Dorokhina N.Y., Larichev A.V., Hovsepyan A.A.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://www.ophthalmojournal.com/opht/article/view/2497

Цель

Цель: изучение ретинальных сосудистых реакций (РСР) при градиенте гликемии, витрэктомии (ВЭ) без панретинальной лазеркоагуляции (ПЛК) и после интравитреального введения (ИВИ) афлиберцепта у пациентов с сахарным диабетом (СД).

Методы

Методы. В трех независимых группах изучали вариации калибра ретинальных сосудов (РС) при градиенте гликемии (фактора прогрессирования ДР), после ВЭ без ПЛК и после ИВИ (факторов регресса ДР/ПДР). Изображения сетчатки получали с помощью Heidelberg Retinal tomograph HRT II (Germany).

Результаты

Результаты. При повышении уровня гликемии тенденция к увеличению диаметра РС при СД1 и СД2 была выявлена как в глазах без ДР, так и при наличии ДР. Однако при ДР изменения были значимыми. После ВЭ без ПЛК на глазах с ПДР диаметр вен уменьшился на 7 % через 2 месяца после ВЭ и на 14 % — через 18 месяцев (p < 0,01); артерии имели стойкие и значимые изменения калибра уже через 2 месяца. После ИВИ афлиберцепта калибр ретинальных сосудов при диабетическом макулярном отеке (ДМО) значимо уменьшался от первой к третьей инъекции.

Заключение

Заключение. Пациенты с СД представляли неоднородную группу по выраженности ретинальных сосудистых реакций в зависимости от наличия или отсутствия ДР. Во всех группах исследования после лечения максимальная корригированная острота зрения повышалась на фоне сужения РС. После ВЭ без ПЛК имелось стойкое и значимое уменьшение диаметров РС. Таким образом, динамика калибра РС может отражать фазы эволюции ДР/ПДР: прогрессирования или регресса. Стойкая ремиссия ПДР может быть достигнута без ЛК «аваскулярных зон» сетчатки.

Objective

Objective: to study retinal vascular reactions (RVR) with a glycemic gradient, vitrectomy (VE) without panretinal photocoagulation (PRP) and after IVI aflibercept in patients with diabetes mellitus (DM).

Methods

Methods. In three independent groups, variations in retinal vessel (RV) caliber were studied with a glycemic gradient (DR progression factor), after VE without PRP and after IVI (DR/PDR regression factors). Retinal images were obtained using Heidelberg Retinal tomograph HRT II (Germany).

Results

Results. With an increase in the level of glycemia, the tendency to increase the diameter of the RV in DM1 and DM2 was revealed both in eyes without DR and in the presence of DR. However, only in DR were the changes significant. After VE without PRP in the eyes with PDR, the diameter of the veins decreased by 7 % 2 months after VE and by 14 % after 18 months (p < 0.01); the arteries had persistent and significant changes in caliber after 2 months. After IVI aflibercept, the caliber of retinal vessels in DMO significantly decreased from the first to the third injection.

Conclusion

Conclusion. Patients with DM initially represent a heterogeneous group in terms of the severity of RVR, depending on the presence or absence of ДР. After treatment, BCVA indicators improved against the background of retinal vasoconstriction in all study groups. After VE without PRP there was a persistent and significant reduction of PV diameters. Thus, the dynamics of retinal vessel caliber may reflect the phases of DR/PDR evolution: progression or regression. Persistent PDR remission can be achieved without lasercoagulation of the retinal “avascular zones”.

диабетическая ретинопатияремиссиякалибр сосудоваваскулярные зонырегресс

diabetic retinopathyremissionvascular caliberavascular zonesneurovascular regression

References1

Root H, Mirsky S, Ditzel J. Proliferative retinopathy in diabetes mellitus; review of eight hundred fortyseven cases. J Am Med Assoc. 1959;169(9):903–909. doi: 10.1001/jama.1959.03000260001001.

Dobree JH. Proliferative diabetic retinopathy: evolution of the retinal lesions. Br J Ophthalmol. 1964;48(12):637–649. doi: 10.1136/bjo.48.12.637.

Shao Q, Heussen FM, Ouyang Y, HagerA. Retinal vessel diameter changesin different severities of diabetic retinopathy by SDOCT. Eur J Ophthalmol. 2016;10;26(4):342– 346. doi: 10.5301/ejo.5000694.

Генес СГ. Диабетическая капилляропатия и ее патогенез. Вестник Офтальмологии. 1972;4:83–87.

Genes. SG. Diabetic capillaropathy and its pathogenesis. Annals of Ophthalmology. 1972;4:83–87 (In Russ.).

Klein R, Myers CE, Lee KE, Gangnon R, Klein BE. Changes in retinal vessel diameter and incidence and progression of diabetic retinopathy. Arch Ophthalmol. 2012;130(6):749–755. doi: 10.1001/archophthalmol.2011.2560.

Kohner EM, Hamilton AM, Saunders SJ, Sutcliffe BA, Bulpitt CJ. The retinal blood flow in diabetes. Diabetologia. 1975;11(1):27–33. doi: 10.1007/BF00422814.

BurganskyEliash Z, Barak A, Barash H, Nelson DA, Pupko O, Lowenstein A, Grinvald A, Rubinstein A. Increased retinal blood flow velocity in patients with early diabetes mellitus. Retina. 2012;32(1):112–119. doi: 10.1097/IAE.0b013e31821ba2c4.

Grunwald JE, Riva CE, Petrig BL, Sinclair SH, Brucker AJ. Effect of pure O2breathing on retinal blood flow in normals and in patients with background diabetic retinopathy. Curr Eye Res. 1984;3(1):239–241. doi: 10.3109/02713688408997205.

Gardiner TA, Archer DB, Curtis TM, Stitt AW. Arteriolar involvement in the microvascular lesions of diabetic retinopathy: implications for pathogenesis. Microcirculation. 2007;14(1):25–38. doi: 10.1080/10739680601072123.

Arai T, Numata K, Tanaka K, Kiba T, Kawasaki S, Saito T, Satoh S, Sekihara H. Ocular arterial flow hemodynamics in patients with diabetes mellitus. J Ultrasound Med. 1998;17(11):675–681. doi: 10.7863/jum.1998.17.11.675.

Patel V, Rassam S, Newsom R, Wiek J, Kohner E. Retinal blood flow in diabetic retinopathy. BMJ. 1992;305(6855):678–683. doi: 10.1136/bmj.305.6855.678.

MacKinnon JR, O’Brien C, Swa K, Aspinall P, Butt Z, Cameron D. Pulsatile ocular blood flow in untreated diabetic retinopathy. Acta Ophthalmol Scand. 1997;75(6):661–664. doi: 10.1111/j.1600-0420.1997.tb00626.x.

Сдобникова CВ. Закономерности естественной эволюции пролиферативного процесса при диабетической ретинопатии. Понятие ремиссии пролиферативной диабетической ретинопатии. Офтальмология. 2021;18(4):763–768. doi: 10.18008/1816-5095-2021-4-763-768.

Sdobnikova SV. Regularities of the Natural Evolution of the Proliferative Process in Diabetic Retinopathy. The Concept of Remission of Proliferative Diabetic Retinopathy. Ophthalmology in Russia. 2021;18(4):763–768 (In Russ.). doi: 10.18008/1816-5095-2021-4-763-768.

Ditzel J, Sargeant L, Hadley WB. The relationship of abnormal vascular responses to retinopathy and nephropathy in diabetics. AMA Arch Intern Med. 1958;101(5):912–920. doi: 10.1001/archinte.1958.00260170068009.

Grunwald JE, Riva CE, Brucker AJ, Sinclair SH, Petrig BL. Altered retinal vascular response to 100% oxygen breathing in diabetes mellitus. Ophthalmology. 1984;91(12):1447–1452. doi: 10.1016/s0161-6420(84)34124-0.

Evans DW, Harris A, Danis RP, Arend O, Martin BJ. Altered retrobulbar vascular reactivity in early diabetic retinopathy. Br J Ophthalmol. 1997;81(4):279–282. doi: 10.1136/bjo.81.4.279.

CunhaVaz JG. Diabetic retinopathy. World Scientific Publishing Co Pte Ltd; 2011:386.

Дедов ИИ, Шестакова МВ, Миленькая ТМ. Сахарный диабет: ретинопатия, нефропатия. M.: Медицина, 2001:176.

Дедов ИИ, Шестакова МВ, Миленькая ТМ. Сахарный диабет: ретинопатия, нефропатия. M.: Медицина, 2001:176. Dedov II, Shestakova MV, Milenkaya TM. Diabetes mellitus: retinopathy, nephropathy. Moscow: Medicine. 2001:176 (In Russ.).

Kohner EM, Patel V, Rassam SM. Role of blood flow and impaired autoregulation in the pathogenesis of diabetic retinopathy. Diabetes. 1995;44:603–607. doi: 10.2337/diab.44.6.603.

Mendivil A, Cuartero V. Ocular blood flow velocities in patients with proliferative diabetic retinopathy after scatter photocoagulation. Two years of followup. Retina. 1996;16(3):222–227. doi: 10.1097/00006982-199616030-00007.

Mendrinos E, Mangioris G, Papadopoulou DN, Dosso AA, Pournaras CJ. Retinal vessel analyzer measurements of the effect of panretinal photocoagulation on the retinal arteriolar diameter in diabetic retinopathy. Retina. 2010;30(4):555–561. doi: 10.1097/IAE.0b013e3181bd2f79.

Feke GT, Green GJ, Goger DG, McMeel JW. Laser Doppler measurements of the effect of panretinal photocoagulation on retinal blood flow. Ophthalmology. 1982;89(7):757–762. doi: 10.1016/s0161-6420(82)34726-0.

Krepler K, Polska E, Wedrich A, Schmetterer L. Ocular blood flow parameters after pars plana vitrectomy in patients with diabetic retinopathy. Retina. 2003;Apr;23(2):192–196. doi: 10.1097/00006982-200304000-00009.

Lee SU, Nam KY, Lee SJ. Surgically induced changes in retinal vessel diameter, retinal nerve fibre layer thickness, and the optic disc after 23gauge pars plana vitrectomy. Int Ophthalmol. 2017;Jun;37(3):575–581. doi: 10.1007/s10792-016-0302-8.

Sullu Y, Hamidova R, Beden U, Yakupov K, Canbaz S, Danaci M. Effects of pars plana vitrectomy on retrobulbar haemodynamics in diabetic retinopathy. Clin Exp Ophthalmol. 2005;Jun;33(3):246–251. doi: 10.1111/j.1442-9071.2005.01013.x

Li D, Chen H, Huang S, Jia B, Lu L, Fu J. Microstructural and hemodynamic changes in the fundus after pars plana vitrectomy for different vitreoretinal diseases. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2024;Jul;262(7):1977–1992. doi: 10.1007/s00417-023-06303-x.

Nitta F, Kunikata H, Aizawa N, Omodaka K, Shiga Y, Yasuda M, Nakazawa T. The effect of intravitreal bevacizumab on ocular blood flow in diabetic retinopathy and branch retinal vein occlusion as measured by laser speckle flowgraphy. Clin Ophthalmol. 2014;8:1119–1127. doi: 10.2147/OPTH.S62022.

MurschEdlmayr AS, Luft N, Podkowinski D, Ring M, Schmetterer L, Bolz M. Effects of three intravitreal injections of aflibercept on the ocular circulation in eyes with agerelated maculopathy. Br J Ophthalmol. 2020;104(1):53–57. doi: 10.1136/bjophthalmol-2019-313919.

Okamoto M, Yamashita M, Ogata N. Effects of intravitreal injection of ranibizumab on choroidal structure and blood flow in eyes with diabetic macular edema. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2018;256(5):885–892. doi: 10.1007/s00417-018-3939-3.

Пивоваров НН, Глуходед СВ, Симонова КК, Смолова ЛГ, Мостовой ЕН. Возможность хирургического лечения пролиферативной диабетической ретинопатии с использованием циркулярной компрессионной хирургии оболочек глаза. Вестник Офтальмологии. 1984;2:15–22.

Pivovarov NN, Glukhoded SV, Simonova KK, Smolova LG, Mostovoi EN. Possibility of surgical treatment of proliferative diabetic retinopathy using circular compressive surgery of the coats of the eye. Annals of Ophthalmology 1984;2:15–22 (In Russ.).

Nagahara M, Tamaki Y, Araie M, Eguchi S. Effects of scleral buckling and encircling procedures on human optic nerve head and retinochoroidal circulation. Br J Ophthalmol. 2000;84(1):31–36. doi: 10.1136/bjo.84.1.31.

Сдобникова CВ. Роль удаления заднегиалоидной мембраны в трансвитреальной хирургии пролиферативной диабетической ретинопатии: дис. … канд. мед. наук. М., 1997:121.

Sdobnikova CV. The role of posterior thyroid membrane removal in transvitreal surgery of proliferative diabetic retinopathy: dis. … cand. med. sci. Moscow, 1997:121.

Davis MD. Vitreous contraction in proliferative diabetic retinopathy. Arch Ophthalmol. 1965;74(6):741–751. doi: 10.1001/archopht.1965.00970040743003.

Bandello F, Gass JD, Lattanzio R, Brancato R. Spontaneous regression of neovascularization at the disk and elsewhere in diabetic retinopathy. Am J Ophthalmol. 1996;122(4):494–501. doi: 10.1016/s0002-9394(14)72108-7.

Yamana Y, Oka Y, Ohnishi Y, Ishibashi T, Inoguchi T. Reflow of obstructed capillaries in the maculae of humans with diabetic retinopathy, observed by fluorescein angiography. Br. J. Ophth. 1988;72(9):660–665. doi: 10.1136/bjo.72.9.660.

Стулова АН, Семенова НС, Железнякова АВ, Акопян ВС, Липатов ДВ, Шестакова МВ. Ранние функциональные и микроциркуляторные нарушения у пациентов с сахарным диабетом 1 типа без видимой диабетической ретинопатии. Сахарный диабет. 2021;24(3):243–250. doi: 10.14341/DM12532.

Stulova AN, Semenova NS, Zheleznyakova AV, Akopyan VS, Lipatov DV, Shestakova MV. Early functional and microcirculatory changes in patients with type 1 diabetes mellitus and no apparent diabetic retinopathy. Diabetes mellitus. 2021;24(3):243–250 (In Russ.). doi: 10.14341/DM12532.

Rimmer T, Fallon TJ, Kohner EM. Longterm followup of retinal blood flow in diabetes using the blue light entoptic phenomenon. Br J Ophthalmol. 1989;73:1–5. doi: 10.1136/bjo.73.1.1.

Cheung N, Rogers SL, Donaghue KC, Jenkins AJ, Tikellis G, Wong TY. Retinal arteriolar dilation predicts retinopathy in adolescents with type 1 diabetes. Diabetes Care. 2008;31(9):1842–1846. doi: 10.2337/dc08-0189.

Попова ТВ. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 1953;12. Цит. по Генес С.Г. Нервная система и внутренняя секреция. M.: Медгиз, 1955:72–95.

Popova TV. Biull Eksp Biol Med. 1953;(12) (In Russ.). Cite by Genes S.G. Nervous system and internal secretion. Moscow: Medgiz, 1955:72–95 (In Russ.).

Rassam SM, Patel V, Kohner EM. The effect of experimental hypertension on retinal vascular autoregulation in humans: a mechanism for the progression of diabetic retinopathy. Exp Physiol. 1995;80(1):53–68. doi: 10.1113/expphysiol.1995.sp003834.

Мазурина НК, Сдобникова СВ. Роль гипергликемии в гемодинамических нарушениях сетчатки. Вестник Офтальмологии. 2004;6:46–49.

Mazurina NK, Sdobnikova SV. [The role of hyperglycemia in hemodynamic disorders of the retina]. Annals of Ophthalmology. 2004;6:46–49 (In Russ.).

Tooke JE. Microvascular function in human diabetes. A physiological perspective. Diabetes. 1995;44(7):721–726. doi: 10.2337/diab.44.7.721.

Shimizu K, Kobayashi Y, Muraoka K. Midperipheral fundus involvement in diabetic retinopathy. Ophthalmology. 1981;88(7):601–612. doi: 10.1016/s0161-6420(81)34983-5.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.