ophthalmologyОфтальмологияOphthalmology in Russia1816-50952500-0845Ophthalmology10.18008/1816-5095-2025-2-391-397ophthalmology-2668Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯCLINICAL STUDIESАнализ состояния диска зрительного нерва и комплекса ганглиозных клеток макулы с помощью оптической когерентной томографии у пациентов в постковидном периодеAnalysis of the Optic Nerve Head and Macular Ganglion Cell Complex Using Optical Coherence Tomography in Patients in the Post-COVID PeriodФилоненкоИ. В.FilonenkoI. V.

Филоненко Игорь Витальевич кандидат медицинских наук, заведующий офтальмологическим отделением, врач‑офтальмолог высшей категории

Мичуринский проспект, 6, Москва, 119285

Filonenko Igor V. PhD, head of the Ophthalmology Department, ophthalmologist of the highest category 

Michurinsky ave., 6, Moscow, 119285

https://orcid.org/0009-0005-8064-3931ДорофееваЯ. В.DorofeevaYa. V.

Дорофеева Яна Викторовна врач‑офтальмолог офтальмологического отделения

Мичуринский проспект, 6, Москва, 119285

Dorofeeva Yana V. ophthalmologist of the Ophthalmological Department 

Michurinsky ave., 6, Moscow, 119285

https://orcid.org/0000-0002-2087-7155МякошинаЕ. Б.MyakoshinaE. B.

Мякошина Елена Борисовна доктор медицинских наук, врач‑офтальмолог высшей категории

Мичуринский проспект, 6, Москва, 119285

Myakoshina Elena B. MD, ophthalmologist of the highest category 

Michurinsky ave., 6, Moscow, 119285

myakoshina@mail.ruФГБУ «Объединенная больница с поликлиникой» Управления делами Президента Российской ФедерацииРоссияUnited Hospital with a Polyclinic of the Presidential Executive Office of the Russian FederationRussian Federation202527062025222391397Copyright © Филоненко И.В., Дорофеева Я.В., Мякошина Е.Б., 20252025Филоненко И.В., Дорофеева Я.В., Мякошина Е.Б.Filonenko I.V., Dorofeeva Y.V., Myakoshina E.B.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.ophthalmojournal.com/opht/article/view/2668Цель

Цель: изучить состояние диска зрительного нерва и комплекса ганглиозных клеток сетчатки макулы с помощью оптической когерентной томографии у пациентов в постковидном периоде.

Пациенты и методы

Пациенты и методы. Обследованы 30 человек (60 глаз) в возрасте в среднем 61,7 ± 14,2 года. Все обследуемые имели в анамнезе перенесенную новую коронавирусную инфекцию (COVID-19). Давность перенесенного заболевания составила от 1,5 до 48 (в среднем 26,9 ± 12,7) мес. Оценку параметров ДЗН и макулы выполняли с помощью прибора Optopol SOCT Copernicus REVO NX (Польша).

Результаты

Результаты. Площадь ДЗН, НРП, экскавации ДЗН оказались значимо выше у пациентов в постковидном периоде по сравнению с нормальными показателями (p < 0,05). Объем экскавации ДЗН левого глаза у больных в постковидном периоде оказался значимо ниже по сравнению с нормой (0,08 ± 0,07 и 0,15 ± 0,07, p = 0,003 соответственно). Толщина слоя нервных волокон перипапиллярной сетчатки в верхнем квадранте правого глаза оказалась выше нормальных значений и составила 130,6 ± 17,7 (p = 0,03). Качественный анализ состояния слоя ганглиозных клеток и внутреннего плексиформного слоя сетчатки макулы у лиц, перенесших острую коронавирусную инфекцию, показал, что единичные зоны истончения выявлены в 17 (28,3 %) из 60 исследуемых глаз, множественные — в 33 (55 %).

Заключение

Заключение. Особый интерес представляют исследования с помощью оптической когерентной томографии состояния области диска зрительного нерва, слоя нервных волокон и комплекса ганглиозных клеток сетчатки макулярной зоны на значимом количестве пациентов, перенесших COVID-19. Полученные изменения морфометрических параметров глазного дна могут косвенно свидетельствовать о нейротропном влиянии вируса COVID-19 на структуры глазного дна, что требует обследования пациентов после перенесенной инфекции для разработки системы реабилитации.

Objective

Objective. To study the condition of the optic nerve head and the retinal ganglion cell complex (macula) using optical coherence tomography in patients in the post-COVID period.

Patients and methods

Patients and methods. A total of 30 people (60 eyes) aged 61.7 ± 14.2 years on average were examined. All subjects had a history of a new coronavirus infection (COVID-19). The duration of the disease ranged from 1.5 to 48 (26.9 ± 12.7 on average) months. The parameters of the optic nerve head and macula were assessed using the Optopol SOCT Copernicus REVO NX device (Poland).

Results

Results. Using OCT, the area of the optic nerve head, the area of the retinal ganglion cell complex, and the area of the optic nerve head excavation were significantly higher in patients in the post-COVID period compared to normal values (p < 0.05). The excavation volume of the optic disc of the left eye in patients in the post-COVID period was significantly lower than the norm (0.08 ± 0.07 and 0.15 ± 0.07, p = 0.003, respectively). The thickness of the peripapillary retinal nerve fiber layer in the upper quadrant of the right eye significantly exceeded normal values and amounted to 130.6 ± 17.7 (p = 0.03). Qualitative analysis of the state of the ganglion cell layer and the inner plexiform layer of the retina of the macula in individuals who had acute coronavirus infection showed that single areas of thinning were detected in 17 (28.3 %) of the 60 eyes examined, multiple — in 33 (55%).

Conclusion

Conclusion. Of particular interest is the study using optical coherence tomography of the state of the optic nerve head, nerve fiber layer, and retinal ganglion cell complex of the macular zone in a significant number of patients who have had COVID-19. The obtained changes in the morphometric parameters of the fundus may indirectly indicate the neurotropic effect of the COVID-19 virus on the fundus structures, and requires examination of patients after infection to develop a rehabilitation system.

COVID-19постковидный периодоптическая когерентная томографияCOVID-19post-COVID periodoptical coherence tomographyReferencesЛьвов ДК, Колобухина ЛВ, Дерябин ПГ. Коронавирусная инфекция. Тяжелый острый респираторный синдром. Инфекционные болезни: новости, мнения, обучение. 2015;4:35–42.Lvov DK, Kolobukhina LV, Deryabin PG. Coronavirus infection. Severe acute respiratory syndrome. Infectious diseases: news, opinions, training. 2015;4:35–42 (In Russ.).Méndez‑Guerrero A, Laespada‑García MI, Gómez‑Grande A, Ruiz‑Ortiz M, Blanco‑Palmero VA, Azcarate‑Diaz FJ, Rábano‑Suárez P, Álvarez‑Torres E, de Fuenmayor‑Fernández de la Hoz CP, Vega Pérez D, Rodríguez‑Montalbán R, Pérez‑Rivilla A, Sayas Catalán J, Ramos‑González A, González de la Aleja J. Acute hypokinetic‑rigid syndrome following SARS‑CoV‑2 infection. Neurology. 2020;13;95(15):e2109– e2118. doi: 10.1212/WNL.0000000000010282.Méndez‑Guerrero A, Laespada‑García MI, Gómez‑Grande A, Ruiz‑Ortiz M, Blanco‑Palmero VA, Azcarate‑Diaz FJ, Rábano‑Suárez P, Álvarez‑Torres E, de Fuenmayor‑Fernández de la Hoz CP, Vega Pérez D, Rodríguez‑Montalbán R, Pérez‑Rivilla A, Sayas Catalán J, Ramos‑González A, González de la Aleja J. Acute hypokinetic‑rigid syndrome following SARS‑CoV‑2 infection. Neurology. 2020;13;95(15):e2109– e2118. doi: 10.1212/WNL.0000000000010282.Ходанович МЮ, Камаева ДА, Наумова АВ. Роль демиелинизации в персистенции неврологических и психических нарушений после COVID‑19. Int J Mol Sci. 2022;23(19):11291. doi: 10.3390/ijms231911291.Khodanovych MYu, Kamaeva DA, Naumova AV. The role of demyelination in the persistence of neurological and mental disorders after COVID‑19. Int J Mol Sci. 2022;23(19):11291 (In Russ.). doi: 10.3390/ijms231911291.Khazaal S, Harb J, Rima M, Annweiler C, Wu Y, Cao Z, Abi Khattar Z, Legros C, Kovacic H, Fajloun Z, Sabatier JM. The Pathophysiology of Long COVID throughout the Renin‑Angiotensin System. Molecules. 2022;2;27(9):2903. doi: 10.3390/molecules27092903.Khazaal S, Harb J, Rima M, Annweiler C, Wu Y, Cao Z, Abi Khattar Z, Legros C, Kovacic H, Fajloun Z, Sabatier JM. The Pathophysiology of Long COVID throughout the Renin‑Angiotensin System. Molecules. 2022;2;27(9):2903. doi: 10.3390/molecules27092903.Нероев ВВ, Киселева ТН, Елисеева ЕК. Офтальмологические аспекты коронавирусной инфекции. Российский офтальмологический журнал. 2021;14(1):7– 14. doi: 10.21516/2072‑0076‑2021‑14‑1‑7‑14.Neroev VV, Kiseleva TN, Eliseeva EK. Ophthalmological aspects of coronavirus infection. Russian Ophthalmological Journal. 2021;14(1):7–14 (In Russ.). doi: 10.21516/2072‑0076‑2021‑14‑1‑7‑14.Tisdale AK, Chwalisz BK. Neuro‑ophthalmic manifestations of coronavirus disease 19. Curr Opin Ophthalmol. 2020;31(6):489–494. doi: 10.1097/ICU.0000000000000707.Tisdale AK, Chwalisz BK. Neuro‑ophthalmic manifestations of coronavirus disease 19. Curr Opin Ophthalmol. 2020;31(6):489–494. doi: 10.1097/ICU.0000000000000707.Insausti‑García A, Reche‑Sainz JA, Ruiz‑Arranz C, López Vázquez Á, Ferro‑Osuna M. Papillophlebitis in a COVID‑19 patient: Inflammation and hypercoagulable state. Eur J Ophthalmol. 2022;32(1):NP168–NP172. doi: 10.1177/1120672120947591.Insausti‑García A, Reche‑Sainz JA, Ruiz‑Arranz C, López Vázquez Á, Ferro‑Osuna M. Papillophlebitis in a COVID‑19 patient: Inflammation and hypercoagulable state. Eur J Ophthalmol. 2022;32(1):NP168–NP172. doi: 10.1177/1120672120947591.Li RR, Zhang BM, Rong SR, Li H, Shi PF, Wang YC. Fifteen acute retrobulbar optic neuritis associated with COVID‑19: A case report and review of literature. World J Clin Cases. 2024; 26;12(21):4827–4835. doi: 10.12998/wjcc.v12.i21.4827.Li RR, Zhang BM, Rong SR, Li H, Shi PF, Wang YC. Fifteen acute retrobulbar optic neuritis associated with COVID‑19: A case report and review of literature. World J Clin Cases. 2024; 26;12(21):4827–4835. doi: 10.12998/wjcc.v12.i21.4827.Курышева НИ, Евдокимова ОА, Никитина АД. Поражение органа зрения при COVID‑19. Часть 2: осложнения со стороны заднего отрезка глаза, нейроофтальмологические проявления, вакцинация и факторы риска. Российский офтальмологический журнал. 2023;16(1):157–167. doi: 10.21516/2072‑0076‑202316‑1‑157‑167.Kurysheva NI, Evdokimova OA, Nikitina AD. Visual organ damage in COVID‑19. Part 2: complications from the posterior segment of the eye, neuro‑ophthalmological manifestations, vaccination and risk factors. Russian Ophthalmologi ‑ cal Journal. 2023;16(1):157–167 (In Russ.). doi: 10.21516/2072‑0076‑2023‑161‑157‑167Саакян СВ, Мякошина ЕБ, Поляков ВГ, Ушакова ТЛ, Исмаилова ДМ. Оптическая когерентная томография в доклинической диагностике изменений диска зрительного нерва после химиотерапии у детей с ретинобластомой. Российский офтальмологический журнал. 2020;13(2):53–58. doi: 10.21516/2072‑00762020‑13‑2‑53‑58.Saakyan S.. Myakoshina EB, Polyakov VG, Ushakova TL, Ismailova DM. Optical coherence tomography in preclinical diagnosis of optic nerve disk changes after chemotherapy in children with retinoblastoma. Russian Ophthalmological Journal. 2020;13(2):53–58 (In Russ.). doi: 10.21516/2072‑0076‑2020‑13‑2‑53‑58.Xia X, Wang Y, Zheng J. COVID‑19 and Alzheimer’s disease: how one crisis worsens the other. Transl Neurodegener. 2021; 30;10(1):15. doi: 10.1186/s40035‑021‑00237‑2.Xia X, Wang Y, Zheng J. COVID‑19 and Alzheimer’s disease: how one crisis worsens the other. Transl Neurodegener. 2021; 30;10(1):15. doi: 10.1186/s40035‑021‑00237‑2.Amadoro G, Latina V, Stigliano E, Micera A. COVID‑19 and Alzheimer’s Disease Share Common Neurological and Ophthalmological Manifestations: A Bidirectional Risk in the Post‑Pandemic Future. Cells. 2023; 10;12(22):2601. doi: 10.3390/cells12222601.Amadoro G, Latina V, Stigliano E, Micera A. COVID‑19 and Alzheimer’s Disease Share Common Neurological and Ophthalmological Manifestations: A Bidirectional Risk in the Post‑Pandemic Future. Cells. 2023; 10;12(22):2601. doi: 10.3390/cells12222601.Тиганов АС, Акопян ВС, Гаврилова СИ, Семенова НС, Федорова ЯБ, Гурова ЕВ, Филоненко ИВ. Истончение слоя ганглиозных клеток сетчатки у пациентов с болезнью Альцгеймера и мягким когнитивным снижением: диагностическая значимость спектральной оптической когерентной томографии. Вестник ОГУ. 2013;4(153):263–266.Tiganov AS, Akopyan VS, Gavrilova SI, Semenova NS, Fedorova YaB, Gurova EV, Filonenko IV. Thinning of the retinal ganglion cell layer in patients with Alzheimer’s disease and mild cognitive decline: diagnostic value of spectral optical coherence tomography. Bulletin of OSU. 2013;4(153):263–266 (In Russ.).Lee EJ, Han JC, Park DY, Kee C. A neuroglia‑based interpretation of glaucomatous neuroretinal rim thinning in the optic nerve head. Prog Retin Eye Res. 2020;77:100840. doi: 10.1016/j.preteyeres.2020.100840.Lee EJ, Han JC, Park DY, Kee C. A neuroglia‑based interpretation of glaucomatous neuroretinal rim thinning in the optic nerve head. Prog Retin Eye Res. 2020;77:100840. doi: 10.1016/j.preteyeres.2020.100840.Song E, Zhang C, Israelow B, Lu‑Culligan A, Prado AV, Skriabine S, Lu P, Weizman OE, Liu F, Dai Y, Szigeti‑Buck K, Yasumoto Y, Wang G, Castaldi C, Heltke J, Ng E, Wheeler J, Alfajaro MM, Levavasseur E, Fontes B, Ravindra NG, Van Dijk D, Mane S, Gunel M, Ring A, Kazmi SAJ, Zhang K, Wilen CB, Horvath TL, Plu I, Haik S, Thomas JL, Louvi A, Farhadian SF, Huttner A, Seilhean D, Renier N, Bilguvar K, Iwasaki A. Neuroinvasion of SARS‑CoV‑2 in human and mouse brain. J Exp Med. 2021 Mar 1;218(3):e20202135. doi: 10.1084/jem.20202135.Song E, Zhang C, Israelow B, Lu‑Culligan A, Prado AV, Skriabine S, Lu P, Weizman OE, Liu F, Dai Y, Szigeti‑Buck K, Yasumoto Y, Wang G, Castaldi C, Heltke J, Ng E, Wheeler J, Alfajaro MM, Levavasseur E, Fontes B, Ravindra NG, Van Dijk D, Mane S, Gunel M, Ring A, Kazmi SAJ, Zhang K, Wilen CB, Horvath TL, Plu I, Haik S, Thomas JL, Louvi A, Farhadian SF, Huttner A, Seilhean D, Renier N, Bilguvar K, Iwasaki A. Neuroinvasion of SARS‑CoV‑2 in human and mouse brain. J Exp Med. 2021 Mar 1;218(3):e20202135. doi: 10.1084/jem.20202135.Sharifkashani S, Bafrani MA, Khaboushan AS, Pirzadeh M, Kheirandish A, Bali HY, Hessami A. Saghazadeh A, Rezaei N. Angiotensin‑converting enzyme 2 (ACE2) receptor and SARS‑CoV‑2: Potential therapeutic targeting. Eur. J. Pharmacol. 2020;884:173455. doi: 10.1016/j.ejphar.2020.173455.Sharifkashani S, Bafrani MA, Khaboushan AS, Pirzadeh M, Kheirandish A, Bali HY, Hessami A. Saghazadeh A, Rezaei N. Angiotensin‑converting enzyme 2 (ACE2) receptor and SARS‑CoV‑2: Potential therapeutic targeting. Eur. J. Pharmacol. 2020;884:173455. doi: 10.1016/j.ejphar.2020.173455.Rathnasinghe R, Strohmeier S, Amanat F, Gillespie VL, Krammer F, García‑Sastre A, Coughlan L, Schotsaert M, Uccellini MB. Comparison of transgenic and adenovirus hACE2 mouse models for SARS‑CoV‑2 infection. Emerg Microbes Infect. 2020;9(1):2433–2445. doi: 10.1080/22221751.2020.1838955.Rathnasinghe R, Strohmeier S, Amanat F, Gillespie VL, Krammer F, García‑Sastre A, Coughlan L, Schotsaert M, Uccellini MB. Comparison of transgenic and adenovirus hACE2 mouse models for SARS‑CoV‑2 infection. Emerg Microbes Infect. 2020;9(1):2433–2445. doi: 10.1080/22221751.2020.1838955.Pacheco‑Herrero M, Soto‑Rojas LO, Harrington CR, Flores‑Martinez YM, Villegas-Rojas MM, León‑Aguilar AM, Martínez‑Gómez PA, Campa‑Córdoba BB, Apátiga-Pérez R, Corniel‑Taveras CN, Dominguez‑García JJ, Blanco‑Alvarez VM, Luna-Muñoz J. Elucidating the Neuropathologic Mechanisms of SARS‑CoV‑2 Infection. Front Neurol. 2021;12;12:660087. doi: 10.3389/fneur.2021.660087.Pacheco‑Herrero M, Soto‑Rojas LO, Harrington CR, Flores‑Martinez YM, VillegasRojas MM, León‑Aguilar AM, Martínez‑Gómez PA, Campa‑Córdoba BB, ApátigaPérez R, Corniel‑Taveras CN, Dominguez‑García JJ, Blanco‑Alvarez VM, LunaMuñoz J. Elucidating the Neuropathologic Mechanisms of SARS‑CoV‑2 Infection. Front Neurol. 2021;12;12:660087. doi: 10.3389/fneur.2021.660087.Dewanjee S, Vallamkondu J, Kalra RS, Puvvada N, Kandimalla R, Reddy PH. Emerging COVID‑19 Neurological Manifestations: Present Outlook and Potential Neurological Challenges in COVID‑19 Pandemic. Mol Neurobiol. 2021 Sep;58(9):4694– 4715. doi: 10.1007/s12035‑021‑02450‑6.Dewanjee S, Vallamkondu J, Kalra RS, Puvvada N, Kandimalla R, Reddy PH. Emerging COVID‑19 Neurological Manifestations: Present Outlook and Potential Neurological Challenges in COVID‑19 Pandemic. Mol Neurobiol. 2021 Sep;58(9):4694– 4715. doi: 10.1007/s12035‑021‑02450‑6.Садовская ОП, Дравица ЛВ. Морфометрические параметры диска зрительного нерва у пациентов с симптоматической офтальмогипертензией и вторичной глаукомой, развившейся на фоне эндокринной офтальмопатии. Проблемы здоровья и экологии. 2022;19(2):57–62. doi: 10.51523/27086011.2022‑19‑2‑07.Sadovskaya OP, Dravitsa LV. Morphometric parameters of the optic nerve head in patients with symptomatic ophthalmic hypertension and secondary glaucoma developed against the background of endocrine ophthalmopathy. Problems of Health and Ecology. 2022;19(2):57–62. doi: 10.51523/2708‑6011.2022‑19‑2‑07.Lee EJ, Han JC, Park DY, Kee C. A neuroglia‑based interpretation of glaucomatous neuroretinal rim thinning in the optic nerve head. Prog Retin Eye Res. 2020;77:100840. doi: 10.1016/j.preteyeres.2020.100840.Lee EJ, Han JC, Park DY, Kee C. A neuroglia‑based interpretation of glaucomatous neuroretinal rim thinning in the optic nerve head. Prog Retin Eye Res. 2020;77:100840. doi: 10.1016/j.preteyeres.2020.100840.Frohman EM, Dwyer MG, Frohman T, Cox JL, Salter A, Greenberg BM, Hussein S, Conger A, Calabresi P, Balcer LJ, Zivadinov R. Relationship of optic nerve and brain conventional and non‑conventional MRI measures and retinal nerve fiber layer thickness, as assessed by OCT and GDx: a pilot study. J Neurol Sci. 2009; 15;282(1–2):96–105. doi: 10.1016/j.jns.2009.04.010.Frohman EM, Dwyer MG, Frohman T, Cox JL, Salter A, Greenberg BM, Hussein S, Conger A, Calabresi P, Balcer LJ, Zivadinov R. Relationship of optic nerve and brain conventional and non‑conventional MRI measures and retinal nerve fiber layer thickness, as assessed by OCT and GDx: a pilot study. J Neurol Sci. 2009; 15;282(1–2):96–105. doi: 10.1016/j.jns.2009.04.010.Елисеева НМ, Серова НК, Еричев ВП, Панюшкина ЛА. Структурные изменения сетчатки и зрительного нерва при поражении центрального неврона зрительного пути. Вестник офтальмологии. 2017;133(4):25–30. doi: 10.17116/ oftalma2017133425‑30.Eliseeva NM, Serova NK, Erichev VP, Panyushkina LA. Structural retinal and optic nerve changes in patients with post‑geniculate visual pathway damage. Russian Annals of Ophthalmology. 2017;133(4):25–30 (In Russ.) doi: 10.17116/oftalma2017133425‑30.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.