ophthalmologyОфтальмологияOphthalmology in Russia1816-50952500-0845Ophthalmology10.18008/1816-5095-2019-1-38-45ophthalmology-854Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ И ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯCLINICAL & EXPERIMENTAL RESEARCHВозможности комплексного ультразвукового исследования в оценке гемодинамических и структурных особенностей капиллярной гемангиомы сетчаткиPossibilities of Complex Ultrasound Examination in the Assessment of Hemodynamic and Structural Features of Retinal Capillary HemangiomaНероевВ. В.NeroevV. V.

член-корр. РАН, доктор медицинских наук, профессор, директорул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

academition, MD, professor, directorSadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

КиселеваТ. Н.KiselevaT. N.

доктор медицинских наук, профессор, начальник отдела ультразвуковых исследованийул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

MD, Professor, Head of Ultrasound Diagnostic DepartmentSadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

ИлюхинП. А.IlyukhinP. A.

кандидат медицинских наук, научный сотрудник отдела патологии сетчатки и зрительного нерваул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

PhD, Researcher of Department of Retinal and Optic Nerve PathologySadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

РамазановаК. А.RamazanovaK. A.

кандидат медицинских наук, научный сотрудник отдела ультразвуковых исследованийул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

PhD, Researcher of Ultrasound Diagnostic DepartmentSadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

РябинаМ. В.RyabinaM. A.

кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отдела патологии сетчатки и зрительного нерваул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

PhD, Senior researcher of Department of Retinal and Optic Nerve PathologySadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

НовиковаА. Ю.NovikovaA. Y.

аспирант отдела патологии сетчатки и зрительного нерваул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062, Российская Федерация

Postgraduate student of Department of Retinal and Optic Nerve PathologySadovaya-Chernogryazskaya str., 14/19, Moscow, 105062, Russia

ayukolesnikova@gmail.comФГБУ «Московский научно-исследовательский институт глазных болезней им. Гельмгольца»РоссияMoscow Helmholtz Research Institute of Eye DiseasesRussian Federation2019290320191613845Copyright © Нероев В.В., Киселева Т.Н., Илюхин П.А., Рамазанова К.А., Рябина М.В., Новикова А.Ю., 20192019Нероев В.В., Киселева Т.Н., Илюхин П.А., Рамазанова К.А., Рябина М.В., Новикова А.Ю.Neroev V.V., Kiseleva T.N., Ilyukhin P.A., Ramazanova K.A., Ryabina M.A., Novikova A.Y.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.ophthalmojournal.com/opht/article/view/854

Цель: изучение возможностей комплексного ультразвукового исследования (УЗИ) в оценке гемодинамических и структурных характеристик капиллярной гемангиомы (КГ) сетчатки. Пациенты и методы. Обследовано 26 пациентов (35 глаз) с КГ сетчатки в возрасте от 11 до 53 лет (в среднем 26,6 ± 9,4 года). Проведено УЗИ с использованием режимов В-сканирования, эходенситометрии, цветового доплеровского картирования (ЦДК) и импульсной доплерографии (ИД). С помощью методов ЦДК и ИД исследовали максимальную систолическую скорость (Vsyst), конечную диастолическую скорость (Vdiast) кровотока и индекс резистентности (RI) в орбитальных сосудах, выполнена качественная и количественная оценка кровотока в приводящих и отводящих сосудах КГ. В 12 глазах в динамике оценивали эффективность проведенной лазерной коагуляции КГ. Результаты. Проминенция КГ в среднем составляла 1,7 ± 0,7 мм (от 0,5 до 3,3 мм), диаметр основания — 5,4 ± 2,1 мм (от 1,8 до 11,5 мм). Акустическая плотность варьировала от 42 до 176 (в среднем 109,6 ± 30,9) усл. ед., показатели Vsyst в питающих артериях — от 5,5 до 21,4 см/с (среднее значение — 10,6 ± 4,2 см/с), в венах — от 3,06 до 14,3 см/c (среднее значение — 4,9 ± 2,4 см/с). Определено достоверное повышение скорости кровотока в центральной вене сетчатки (ЦВС), снижение RI в центральной артерии сетчатки (ЦАС) и задних коротких цилиарных артериях (ЗКЦА). В 3 (8,6 %) глазах при отсутствии эхографических проявлений малых КГ ДЗН отмечалось повышение скорости кровотока в ЦВС (среднее значение — 8,95 ± 1,15 см/с). После проведенного лечения в 3 (25 %) из 12 глаз новообразование в режиме В-сканирования не визуализировалось. В 9 (66,7 %) глазах выявлено достоверное уменьшение проминенции КГ на 31 % от исходных значений, в 7 (58,3 %) глазах — уменьшение диаметра основания опухоли в среднем на 37,7 %. Определено достоверное снижение Vsyst в питающих сосудах артериального типа на 26,3 %. Заключение. С помощью комплексного УЗИ выявлены достоверные изменения регионарного глазного кровотока при КГ сетчатки. Увеличение кровотока в ЦВС при локализации КГ на ДЗН может являться дополнительным дифференциально-диагностическим критерием заболевания. Определена нестабильность гемодинамики в ретинальных сосудах, питающих КГ, и положительная динамика состояния кровотока после лазерной коагуляции. 

Purpose: to study the possibilities of complex ultrasound examination in the assessment of hemodynamic and structural features of retinal capillary hemangioma (RCH).Patients and methods. 26 patients (35 eyes) with RCHs at the age of 11 to 53 years (mean 26.6 ± 9.4 years) were examined. Ultrasound examination was performed using B–mode image, echodensitometry, Color Doppler Imaging (CDI) and pulsed Doppler (PD). The peak systolic velocity (Vsyst), the end-diastolic velocity (Vdiast) of the blood flow, and the resistance index (RI) in the orbital vessels were examined using CDI and PD. Qualitative and quantitative assessment of blood flow in a feeding artery and a draining vein of the RCHs were performed. The follow-up efficiency evaluation of the laser coagulation of RCH was performed in 12 eyes. Results. The elevation of RCH was 1.7 ± 0.7 mm (from 0.5 to 3.3 mm) on average, the base diameter — 5.4 ± 2.1 mm (from 1.8 to 11.5 mm). The acoustic density varied from 42 to 176 (mean 109.6 ± 30.9) in relative units. The indices of Vsyst were from 5.5 to 21.4 cm/s (mean value — 10.6 ± 4.2 cm/s) in the feeding arteries, from 3.06 to 14.3 cm/s — in veins (mean value — 4.9 ± 2.4 cm/s). A significant increase in the blood flow velocity in the central retinal vein (CRV), a decrease in RI in the central retinal artery (CRA) and short posterior ciliary arteries (SPCAs) were determined. In 3 (8.6 %) eyes, in the absence of echographic manifestations of small RCHs of optic nerve head (ONH), there was an increase of the blood flow velocity in the CRV (the mean value was 8.95 ± 1.15 cm/s). After treatment, B-scan ultrasonogram showed no visualization of RCHs in 3 eyes. A significant decrease (31 %) of prominence compared to the baseline values was registered in 9 eyes (66.7 %). A decrease of the tumor base the diameter by an average of 37.7 % was also registered in 7 eyes (58.3 %). A significant decrease (26.3 %) in Vsyst in arterial-type feeding vessels was determined. Conclusion. Significant changes in regional ocular blood flow in RCH were registered. The increase of blood flow in the CRV at the localization of RCH on the ONH can be an additional differential diagnostic criterion of the disease. The hemodynamic instability in the retinal vessels feeding the RCH and the positive dynamics of the blood flow after laser coagulation were determined. 

капиллярная гемангиома сетчаткиболезнь Гиппеля — Линдаугемодинамика глазацветовое доплеровское картированиедоплерографияretinal capillary hemangiomavon Hippel-Lindau diseaseocular blood flowColor Doppler ImagingdopplerographyReferencesWizigmann-Voos S., Breier G., Risau W., Plate K.H. Up-regulation of vascular endothelial growth factor and its receptors in von Hippel-Lindau disease-associated and sporadic hemangioblastomas. Cancer Res. 1995;55(6):1358–1364.Wizigmann-Voos S., Breier G., Risau W., Plate K.H. Up-regulation of vascular endothelial growth factor and its receptors in von Hippel-Lindau disease-associated and sporadic hemangioblastomas. Cancer Res. 1995;55(6):1358–1364.Sanfilippo P., Troutbeck R., Vandeleur K. Retinal angioma associated with von Hippel-Lindau disease. Clinical and Experimental Optometry. 2003;86:187–191. DOI: 10.1111/j.1444-0938.2003.tb03102.xSanfilippo P., Troutbeck R., Vandeleur K. Retinal angioma associated with von Hippel-Lindau disease. Clinical and Experimental Optometry. 2003;86:187–191. DOI: 10.1111/j.1444-0938.2003.tb03102.xLatif F., Tory K., Gnarra J., Yao M., Duh F.M., Orcutt M.L., Stackhouse T., Kuzmin I., Modi W., Geil L. Identification of the von Hippel-Lindau disease tumour suppressor gene. Science. 1993;260:1317–1320. DOI: 10.1126/science.8493574Latif F., Tory K., Gnarra J., Yao M., Duh F.M., Orcutt M.L., Stackhouse T., Kuzmin I., Modi W., Geil L. Identification of the von Hippel-Lindau disease tumour suppressor gene. Science. 1993;260:1317–1320. DOI: 10.1126/science.8493574Singh A.D., Shields C.L., Shields J.A. von Hippel-Lindau disease. Surv Ophthalmol. 2001;46(2):117–142. DOI: 10.1016/S0039-6257(01)00245-4Singh A.D., Shields C.L., Shields J.A. von Hippel-Lindau disease. Surv Ophthalmol. 2001;46(2):117–142. DOI: 10.1016/S0039-6257(01)00245-4Neumann H.P., Eggert H.R., Weigel K., Friedbung H., Wiestler O.D., Schollmeyer P. Hemangioblastomas of the central nervous system. A 10-year study with special reference to von Hippel-Lindau syndrome. J Neurosurg. 1989;70(1):24–30. DOI: 10.3171/jns.1989.70.1.0024Neumann H.P., Eggert H.R., Weigel K., Friedbung H., Wiestler O.D., Schollmeyer P. Hemangioblastomas of the central nervous system. A 10-year study with special reference to von Hippel-Lindau syndrome. J Neurosurg. 1989;70(1):24–30. DOI: 10.3171/jns.1989.70.1.0024Dollfus H., Massin P., Taupin P., Nemeth C., Amara S., Giraud S., Béroud C., Dureau P., Gaudric A., Landais P., Richard S. Retinal hemangioblastoma in von Hippel-Lindau disease: a clinical and molecular study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2002;43(9):3067–3074.Dollfus H., Massin P., Taupin P., Nemeth C., Amara S., Giraud S., Béroud C., Dureau P., Gaudric A., Landais P., Richard S. Retinal hemangioblastoma in von Hippel-Lindau disease: a clinical and molecular study. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2002;43(9):3067–3074.Chou A., Toon C., Pickett J., Gill A.J. von Hippel-Lindau syndrome. Front Horm Res. 2013;41:30–49. DOI: 10.1159/000345668Chou A., Toon C., Pickett J., Gill A.J. von Hippel-Lindau syndrome. Front Horm Res. 2013;41:30–49. DOI: 10.1159/000345668Neumann H.P., Lips C.J., Hsia Y.E., Zbar B. Von Hippel-Lindau syndrome. Brain Pathol. 1995;5:181–193.Neumann H.P., Lips C.J., Hsia Y.E., Zbar B. Von Hippel-Lindau syndrome. Brain Pathol. 1995;5:181–193.Maddock I.R., Moran A., Maher E.R., Teare M.D., Norman A., Payne S.J., Whitehouse R., Dodd C., Lavin M., Hartley N., Super M., Evans D.G. A genetic register for von Hippel-Lindau disease. J Med Genet. 1996;33:120–127.Maddock I.R., Moran A., Maher E.R., Teare M.D., Norman A., Payne S.J., Whitehouse R., Dodd C., Lavin M., Hartley N., Super M., Evans D.G. A genetic register for von Hippel-Lindau disease. J Med Genet. 1996;33:120–127.Chew E.Y. Ocular manifestations of von Hippel-Lindaudiease: clinical and genetic investigations. Trans Am Ophthalmol Soc. 2005;103:495–511.Chew E.Y. Ocular manifestations of von Hippel-Lindaudiease: clinical and genetic investigations. Trans Am Ophthalmol Soc. 2005;103:495–511.Singh A.D., Shields C.L., Shields J.A. Von Hippel-Lindau disease. Surv Ophthalmol. 2001;42:117–142. DOI: 10.1016/S0039-6257(01)00245-4Singh A.D., Shields C.L., Shields J.A. Von Hippel-Lindau disease. Surv Ophthalmol. 2001;42:117–142. DOI: 10.1016/S0039-6257(01)00245-4Maher E.R., Yates J.R., Harries R., Benjamin C., Harris R., Moore A.T., Ferguson-Smith M.A. Clinical features and natural history of von Hippel-Lindau disease. QJMed. 1990;77(283):1151–1163.Maher E.R., Yates J.R., Harries R., Benjamin C., Harris R., Moore A.T., Ferguson-Smith M.A. Clinical features and natural history of von Hippel-Lindau disease. QJMed. 1990;77(283):1151–1163.Chang J.H., Spraul C.W., Lynn M.L., Drack A., Grossniklaus H.E. The two-stage mutation model in retinal hemangioblastoma. Ophthalmic Genet. 1998;19(3):123–130. 14. Singh A.D., Nouri M., Carol L., Shields J.A. Shields C.L., Smith A.F. Retinal capillary hemangioma: a comparison of sporadic cases and cases associated with von Hippel-Lindaudisease. Ophthalmology. 2001;108(10):1907–1911. DOI: 10.1016/S01616420(01)00758-8Chang J.H., Spraul C.W., Lynn M.L., Drack A., Grossniklaus H.E. The two-stage mutation model in retinal hemangioblastoma. Ophthalmic Genet. 1998;19(3):123–130. 14. Singh A.D., Nouri M., Carol L., Shields J.A. Shields C.L., Smith A.F. Retinal capillary hemangioma: a comparison of sporadic cases and cases associated with von Hippel-Lindaudisease. Ophthalmology. 2001;108(10):1907–1911. DOI: 10.1016/S01616420(01)00758-8Webster A.R., Maher E.R., Moore A.T. Clinical characteristics of ocular angiomatosis in von Hippel-Lindau disease and correlation with germline mutation. Arch Ophthalmol. 1999;117(3):371–378. DOI: 10.1001/archopht.117.3.371Webster A.R., Maher E.R., Moore A.T. Clinical characteristics of ocular angiomatosis in von Hippel-Lindau disease and correlation with germline mutation. Arch Ophthalmol. 1999;117(3):371–378. DOI: 10.1001/archopht.117.3.371Huang C., Tian Z., Lai K., Zhong X., Zhou L., Xu F., Yang H., Lu L., Jin C. Long-term therapeutic outcomes of photodynamic therapy-based or photocoagulation-based treatments on retinal capillary hemangioma. Photomed Laser Surg. 2018;36(1):10–17. DOI: 10.1089/pho.2017.4296Huang C., Tian Z., Lai K., Zhong X., Zhou L., Xu F., Yang H., Lu L., Jin C. Long-term therapeutic outcomes of photodynamic therapy-based or photocoagulation-based treatments on retinal capillary hemangioma. Photomed Laser Surg. 2018;36(1):10–17. DOI: 10.1089/pho.2017.4296Коэн С-И., Квинтель Г. Флюоресцентная ангиография в диагностике патологии глазного дна, Под ред. В.В. Нероева, М.В. Рябиной. М.: Рейтар, 2005.Koen S-I., Kvintel’ G. Fluorescence angiography in the diagnosis of fundus pathology. V.V. Neroeva, M.V. Ryabinoy, eds. Moscow: Reytar, 2005 (In Russ.).Singh A.D., Nouri M., Shields C.L., Shields J.A., Perez N. Treatment of retinal capillary hemangioma. Ophthalmology. 2002;109(10):1799–1806. DOI: 10.1016/S0161-6420(02)01177-6Singh A.D., Nouri M., Shields C.L., Shields J.A., Perez N. Treatment of retinal capillary hemangioma. Ophthalmology. 2002;109(10):1799–1806. DOI: 10.1016/S0161-6420(02)01177-6Gass J.D.M. Stereoscopic atlas of macular deseases. St. Louis etc.: CV Mosby Co.; 1977.Gass J.D.M. Stereoscopic atlas of macular deseases. St. Louis etc.: CV Mosby Co.; 1977.Gass J.D., Braunstein R. Sessile and exophytic capillary angiomas of the juxtapapillary retina and optic nerve head. Arch Ophthalmol. 1980;98:1790–1797.Gass J.D., Braunstein R. Sessile and exophytic capillary angiomas of the juxtapapillary retina and optic nerve head. Arch Ophthalmol. 1980;98:1790–1797.Darr J.L., Hughes R.P. Jr, McNair J.N. Bilateral peripapillary retinal hemangiomas: a case report. Arch Ophthalmol. 1966;75:77–81. DOI: 10.1001/archopht.1966.00970050079015Darr J.L., Hughes R.P. Jr, McNair J.N. Bilateral peripapillary retinal hemangiomas: a case report. Arch Ophthalmol. 1966;75:77–81. DOI: 10.1001/archopht.1966.00970050079015Нероев В.В., Саакян С.В., Амирян А.Г., Парсон Я.В., Кружкова Г.В. Дифференциально-диагностические критерии увеальной меланомы и метастатических опухолей хориоидеи по данным комплексного высокочастотного ультразвукового сканирования. Российский офтальмологический журнал. 2015;8(2):5–13.Neroev V.V., Saakyan S.V., Amiryan A.G., Parmon Ya.V., Kruzhkova G.V. Differential diagnostic criteria of uveal melanoma and choroidal metastases according to complex high frequency ultrasonography. Russian Ophthalmological Journal = Rossijskij oftal’mologicheskij zhurnal. 2015;8(2):5–13 (In Russ.).Чудинова О.В., Хокканен В.М. Ультразвуковая доплерография в офтальмологии. Русский медицинский журнал. 2004;4:145–147.Chudinova O.V., Hokkanen V.M. Doppler ultrasound in ophthalmology. Russian medical journal = Russkij medicinskij zhurnal. 2004;4:145–147 (in Russ.).Чудинова О.В., Хокканен В.М., Кубарева И.А., Светличная И.В. Туморообразная ретинальная ангиома (Синдром Гиппеля — Линдау). Офтальмология. 2010;7(2):40–43.Chudinova O.V., Hokkanen V.M., Kubareva I.A., Svetlichnaya I.V. A tumor-shaped retinal angioma (Lindau-Hippel syndrome). Ophthalmology in Russia = Oftal’mologiya. 2010;7(2):40–43 (in Russ.).Balázs E., Berta A., Rózsa L., Kolozsvári L., Rigó G. Hemodynamic changes after ruthenium irradiation of Hippel’s angiomatosis. Ophthalmologica. 1990;200(3):128– 132. DOI: 10.1159/000310093Balázs E., Berta A., Rózsa L., Kolozsvári L., Rigó G. Hemodynamic changes after ruthenium irradiation of Hippel’s angiomatosis. Ophthalmologica. 1990;200(3):128– 132. DOI: 10.1159/000310093Gulani A.C., Morparia H., Bhatti S.S., Jehangir R.P. Colour Doppler sonography: a new investigative modality for intraocular space-occupying lesions. Eye. 1994;8:307–310. DOI: 10.1038/eye.1994.62Gulani A.C., Morparia H., Bhatti S.S., Jehangir R.P. Colour Doppler sonography: a new investigative modality for intraocular space-occupying lesions. Eye. 1994;8:307–310. DOI: 10.1038/eye.1994.62Schmidt D., Natt E., Neumann H.P. Long-term resultsof laser treatment for retinal angiomatosis in von Hippel-Lindau disease. Eur J Med Res. 2000;5(2):47–58.Schmidt D., Natt E., Neumann H.P. Long-term resultsof laser treatment for retinal angiomatosis in von Hippel-Lindau disease. Eur J Med Res. 2000;5(2):47–58.Blodi C.F., Russell S.R., Pulido J.S., Folk J.C. Direct andfeeder vessel photocoagulation of retinal angiomas with dye yellow laser. Ophthalmology. 1990;97(6):791–797. DOI: 10.1016/S0161-6420(90)32509-5Blodi C.F., Russell S.R., Pulido J.S., Folk J.C. Direct andfeeder vessel photocoagulation of retinal angiomas with dye yellow laser. Ophthalmology. 1990;97(6):791–797. DOI: 10.1016/S0161-6420(90)32509-5

The authors declare that there are no conflicts of interest present.