Preview

Офтальмология

Расширенный поиск

Дендритное ветвление ганглиозных клеток сетчатки как биомаркер глаукомной оптической нейропатии и болезни Альцгеймера и мишень нейропротекторной терапии

https://doi.org/10.18008/1816-5095-2021-2-198-207

Полный текст:

Аннотация

Необратимое повреждение структуры аксонов и гибель сомы ганглиозных клеток сетчатки (ГКС) при первичной открытоугольной глаукоме (ПОУГ) и болезни Альцгеймера (БА) развиваются на фоне уже имеющейся клинической манифестации, которой предшествует медленный период прогрессивной потери синапсов и дендритов ГКС. Недавние исследования показывают, что целостность дендритного ветвления ГКС может служить и мишенью нейропротекторной терапии, и чувствительным маркером дегенерации сетчатки при БА и глаукоме. Для разработки методов комплексной нейропротекторной терапии необходимо обосновать мишени и тактику воздействия на дендритное дерево ГКС, ремоделирование которого, по современным представлениям, может быть тесно и антагонистически связано с регенерацией аксона после его повреждения при травмах и нейродегенеративных заболеваниях. ГКС обладают высокой способностью к функциональной модификации. В настоящее время доказана перспективность применения нейропротекторных препаратов и нейротрофинов для поддержания адаптивной пластичности ГКС и восстановления их синаптических контактов на уровне сетчатки и мозга. Понимание особенностей адаптивной пластичности ГКС при БА и глаукоме позволит использовать в доклинических стадиях этих заболеваний технологии, направленные на активацию внутреннего потенциала ремоделирования нейронов, включая модификацию дендритного ветвления ГК и регенерацию их аксонов. Повышение знаний о последовательности и механизмах ранних событий во внутреннем плексиформном слое сетчатки будет способствовать разработке таргетной нейропротекторной терапии и новых технологий для раннего обнаружения ПОУГ, БА и, возможно, других системных и локальных нейродегенеративных состояний. 

Об авторах

М. В. Зуева
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр глазных болезней им. Гельмгольца» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия

доктор биологических наук, профессор, начальник отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова,

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062



А. Н. Журавлева
ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр глазных болезней им. Гельмгольца» Министерства здравоохранения Российской Федерации
Россия

кандидат медицинских наук, научный сотрудник отдела глаукомы,

ул. Садовая-Черногрязская, 14/19, Москва, 105062



А. Н. Боголепова
ФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова» Министерства здравоохранения Российской Федерации; ФГБУ «Федеральный центр мозга и нейротехнологий» Федерального медико-биологического агентства России
Россия

доктор медицинских наук, профессор, профессор кафедры неврологии, нейрохирургии и медицинской генетики, руководитель отдела когнитивных нарушений,

ул. Островитянова, 1, Москва, 117997,

ул. Островитянова, 1, стр. 10, Москва, 117997



Список литературы

1. Quigley H.A., Broman A.T. The number of people with glaucoma worldwide in 2010 and 2020. Br. J. Ophthalmol. 2006;90:262–267. DOI: 10.1136/bjo.2005.081224

2. Pascolini D., Mariotti S.P. Global estimates of visual impairment: 2010. Br J Ophthalmol. 2012;96:614–618. DOI: 10.1136/bjophthalmol-2011-300539

3. Tham Y.-Ch., Li X., Wong T.Y., Quigley H.A., Aung T., Cheng Ch-Y. Global Prevalence of Glaucoma and Projections of Glaucoma Burden through 2040. A Systematic Review and Meta-Analysis. Ophthalmology. 2014;121(11):2081–2090. DOI: 10.1016/j.ophtha.2014.05.013

4. Quigley H.A. Neuronal death in glaucoma. Prog Retin Eye Res. 1999;18:39–57. DOI: 10.1016/s1350-9462(98)00014-7

5. Yucel Y., Gupta N. Glaucoma of the brain: a disease model for the study of transsynaptic neural degeneration. Prog Brain Res. 2008;173:465–478. DOI: 10.1016/S00796123(08)01132-1

6. Sommer A. Intraocular pressure and glaucoma. Am. J. Ophthalmol. 1989;107:186– 188. DOI: 10.1016/0002-9394(89)90221-3

7. Peters D., Bengtsson B., Heijl A. Factors associated with lifetime risk of open-angle glaucoma blindness. Acta Ophthalmol. 2014;92:421–425. DOI: 10.1111/aos.12203

8. No authors listed The effectiveness of intraocular pressure reduction in the treatment of normal-tension glaucoma: collaborative normal-tension glaucoma study group. Am. J. Ophthalmol. 1998;126:498–505. DOI: 10.1016/s0002-9394(98)00272-4

9. Williams P.A., Thirgood R.A., Oliphant H., Frizzati A., Littlewood E., Votruba M., Good M.A., Williams J., Morgan J.E. Retinal ganglion cell dendritic degeneration in a mouse model of Alzheimer’s disease. Neurobiol. Aging. 2013;34(7):1799–1806. DOI: 10.1016/j.neurobiolaging.2013.01.006

10. Blanks J.C., Schmidt S.Y., Torigoe Y., Porrello K.V., Hinton D.R., Blanks R.H. Retinal pathology in Alzheimer’s disease. II. Regional neuron loss and glial changes in GCL. Neurobiol. Aging. 1996;17:385–395. DOI: 10.1016/0197-4580(96)00009-7

11. Johnson L.V., Leitner W.P., Rivest A.J., Staples M.K., Radeke M.J., Anderson D.H. The Alzheimer’s A beta-peptide is deposited at sites of complement activation in pathologic deposits associated with aging and age-related macular degeneration. Proc Natl Acad Sci USA. 2002;99:11830–11835. DOI: 10.1073/pnas.192203399

12. Wostyn P., Audenaert K., De Deyn P.P. Alzheimer’s disease: cerebral glaucoma? Medical Hypotheses. 2010;74(6):973–977. DOI: 10.1016/j.mehy.2009.12.019

13. Koronyo-Hamaoui M., Koronyo Y., Ljubimov A.V., Miller C.A., Ko M.K., Black K.L., Schwartz M., Farkas D.L. Identification of amyloid plaques in retinas from Alzheimer’s patients and noninvasive in vivo optical imaging of retinal plaques in a mouse model. Neuroimage. 2011;54,204–217. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2010.06.020

14. Curcio C.A., Drucker D.N. Retinal ganglion cells in Alzheimer’s disease and aging. Ann. Neurol. 1993;33:248–257. DOI: 10.1002/ana.410330305

15. Paquet C., Boissonnot M., Roger F., Dighiero P., Gil R., Hugon J. Abnormal retinal thickness in patients with mild cognitive impairment and Alzheimer’s disease. Neurosci. Lett. 2007;420:97–99. DOI: 10.1016/j.neulet.2007.02.090

16. Боголепова А.Н., Махнович Е.В., Журавлева А.Н. Коморбидность болезни Альцгеймера и геронтоофтальмологических заболеваний. Журнал неврологии и психиатрии имени С.С. Корсакова. 2019;119(9):17–22. DOI: 10.17116/jnevro201911909117

17. Guo L., Salt T.E., Luong V., Wood N., Cheung W., Maass A., Ferrari G., Russo-Marie F., Sillito A.M., Cheetham M.E., Moss S.E., Fitzke F.W., Cordeiro M.F. Targeting amyloid-beta in glaucoma treatment. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007;104:13444– 13449. DOI: 10.1073/pnas.0703707104

18. The AGIS Investigator. The advanced glaucoma intervention study (AGIS): 7. the relationship between control of intraocular pressure and visual field deterioration. Am. J. Ophthalmol. 2000;130:429–440. DOI: 10.1016/s0002-9394(00)00538-9

19. Della Santina L., Inman D.M., Lupien C.B., Horner P.J., Wong R.O. Differential progression of structural and functional alterations in distinct retinal ganglion cell types in a mouse model of glaucoma. J. Neurosci. 2013;33:17444–17457. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.5461-12.2013

20. El-Danaf R.N., Huberman A.D. Characteristic patterns of dendritic remodeling in early-stage glaucoma: evidence from genetically identified retinal ganglion cell types. J Neurosci. 2015;35(6):2329–2343. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.1419-14.2015

21. Sabharwal J., Seilheimer R.L., Tao X., Cowan C.S., Frankfort B.J., Wu S.M. Elevated IOP alters the space–time profiles in the center and surround of both ON and OFF RGCs in mouse. Proc Natl Acad Sci U.S.A. 2017;114:8859–8864. DOI: 10.1073/pnas.1706994114

22. Della Santina L., Ou Y. Who’s lost first? Susceptibility of retinal ganglion cell types in experimental glaucoma. Exp. Eye Res. 2017;158:43–50. DOI: 10.1016/j.exer.2016.06.006

23. Tao X., Sabharwal J., Seilheimer R.L., Wu S.M., Frankfort B.J. Mild Intraocular Pressure Elevation in Mice Reveals Distinct Retinal Ganglion Cell Functional Thresholds and Pressure-Dependent Properties. J. Neurosci. 2019;39(10):1881–1891. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.2085-18.2019

24. Son J.L., Soto I., Oglesby E., Lopez-Roca T., Pease M. E., Quigley H.A., MarchArmstrong N. Glaucomatous optic nerve injury involves early astrocyte reactivity and late oligodendrocyte loss. Glia. 2010;58(7):780–789. DOI: 10.1002/glia.20962

25. Guo L., Salt T.E., Maass A., Luong V., Moss S.E., Fitzke F.W., Cordeiro M.F. Assessment of neuroprotective effects of glutamate modulation on glaucoma-related retinal ganglion cell apoptosis in vivo. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2006;47:626–633. DOI: 10.1167/iovs.05-0754

26. Sladek A.L., Nawy S. Ocular Hypertension Drives Remodeling of AMPA Receptors in Select Populations of Retinal Ganglion Cells. Front. Synaptic Neurosci. 2020;12:30. Published 2020 Jul 24. DOI: 10.3389/fnsyn.2020.00030

27. Farlow M.R. NMDA receptor antagonists: a new therapeutic approach for Alzheimer’s disease. Geriatrics. 2004;59:22–27.

28. Prati F., Cavalli A., Bolognesi M.L. Navigating the chemical space of multitargetdirected ligands: from hybrids tofragments in Alzheimer’s disease. Molecules. 2016;21(4):Article 466, 12 p. DOI: 10.3390/molecules21040466

29. Loffler K.U., Edward D.P., Tso M.O. Immunoreactivity against tau, amyloid precursor protein, and beta-amyloid in the human retina. Invest. Ophthalmol. Visual. Sci. 1995;36:24–31.

30. Salt T.E., Nizari S., Cordeiro M.F., Russ H., Danysz W. Effect of the Ab Aggregation Modulator MRZ-99030 on Retinal Damage in an Animal Model of Glaucoma. Neurotox Res. 2014;26:440–446. DOI: 10.1007/s12640-014-9488-6

31. Астахов Ю.С., Бутин Е.В., Морозова Н.В., Соколов В.О., Флоренцева С.С. Опыт применения «Ретиналамина» в лечении глаукомной нейрооптикопатии и возрастной макулярной дегенерации. Офтальмологические ведомости. 2013;6(2):45–49.

32. Morquette J.B., Di Polo A. Dendritic and synaptic protection: is it enough to save the retinal ganglion cell body and axon? J. Neuroophthalmol. 2008;28:144–154. DOI: 10.1097/wno.0b013e318177edf0

33. Klunk W.E., Engler H., Nordberg A., Wang Y., Blomqvist G., Holt D.P., Bergstrom M., Savitcheva I., Huang G.F., Estrada S., Ausen B., Debnath M.L., Barletta J., Price J.C., Sandell J., Lopresti B.J., Wall A., Koivisto P., Antoni G., Mathis C.A., Langstrom B. Imaging brain amyloid in Alzheimer’s disease with Pittsburgh Compound-B. Ann. Neurol. 2004;55:306–319. DOI: 10.1002/ana.20009

34. McEvoy L.K., Brewer J.B. Quantitative structural MRI for early detection of Alzheimer’s disease. Expert Rev. Neurother. 2010;10:1675–1688. DOI: 10.1586/ern.10.162 35. Selkoe D.J. Alzheimer’s disease is a synaptic failure. Science. 2002;298:789–791. DOI: 10.1126/science.1074069

35. Cordeiro M.F., Guo L., Coxon K.M., Duggan J., Nizari S., Normando E.M., Sensi S.L., Sillito A.M., Fitzke F.W., Salt T.E., Moss S.E. Imaging multiple phases of neurodegeneration: a novel approach to assessing cell. Cell Death Dis. 2010;1:3. DOI: 10.1038/cddis.2009.3

36. Koronyo Y., Salumbides B.C., Black K.L., Koronyo-Hamaoui M. Alzheimer’s disease in the retina: imaging retinal aß plaques for early diagnosis and therapy assessment. Neurodegener. Dis. 2012;10:285–293. DOI: 10.1159/000335154

37. Morgan J.E., Datta A.V., Erichsen J.T., Albon J., Boulton M.E. Retinal ganglion cell remodelling in experimental glaucoma. Adv Exp Med Biol. 2006;572:397–402. DOI: 10.1007/0-387-32442-9_56

38. Weber A.J., Kaufman P.L., Hubbard W.C. Morphology of single ganglion cells in the glaucomatous primate retina. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 1998;39:2304–2320.

39. Williams P.A., Piechota M., von Ruhland C., Taylor E., Morgan J.E., Votruba M. Opa1 is essential for retinal ganglion cell synaptic architecture and connectivity. Brain. 2012;135:493–505. DOI: 10.1093/brain/awr330

40. Scheff S.W., Price D.A., Schmitt F.A., Mufson E.J. Hippocampal synaptic loss in early Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. Neurobiol. Aging. 2006;27:1372–1384. DOI: 10.1016/j.neurobiolaging.2005.09.012. Epub 2005 Nov 9.

41. Beckers A., Moons L. Dendritic shrinkage after injury: a cellular killer or a necessity for axonal regeneration? Neural Regen Res. 2019;14(8):1313–1316. DOI: 10.4103/1673-5374.253505

42. O’Brien J., Bloomfield S.A. Plasticity of Retinal Gap Junctions: Roles in Synaptic Physiology and Disease. Ann. Rev. Vis. Sci. 2018;4:79–100. DOI: 10.1146/annurevvision-091517-034133

43. Dutescu R.M., Li Q.X., Crowston J., Masters C.L., Baird P.N., Culvenor J.G. Amyloid precursor protein processing and retinal pathology in mouse models of Alzheimer’s disease. Graefes. Arch. Clin. Exp. Ophthalmol. 2009;247:1213–1221. DOI: 10.1007/s00417-009-1060-3

44. Lee V., Rekhi E., Hoh Kam J., Jeffery G. Vitamin D rejuvenates aging eyes by reducing inflammation, clearing amyloid beta. Neurobiol. Aging. 2012;33:2382–2389. DOI: 10.1016/j.neurobiolaging.2011.12.002

45. Ohno-Matsui K. Parallel findings in age-related macular degeneration and Alzheimer’s disease. Prog. Retin. Eye Res. 2011;30:217–238. DOI: 10.1016/j.preteyeres.2011.02.004

46. Osborne N.N. Pathogenesis of ganglion “cell death” in glaucoma and neuroprotection: focus on ganglion cell axonal mitochondria. Prog. Brain Res. 2008;173:339– 352. DOI: 10.1016/S0079-6123(08)01124-2

47. Wang L., Dong J., Cull G., Fortune B., Cioffi G.A. Varicosities of intraretinal ganglion cell axons in human and nonhuman primates. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2003;44:2–9. DOI: 10.1167/iovs.02-0333

48. Calkins M.J., Manczak M., Mao P., Shirendeb U., Reddy P.H. Impaired mitochondrial biogenesis, defective axonal transport of mitochondria. Hum. Mol. Genet. 2011;20:4515–4529. DOI: 10.1093/hmg/ddr381

49. McAllister A.K. Neurotrophins and neuronal differentiation in the central nervous system. Cellular and Molecular Life Sciences (CMLS). 2001;58(8):1054–1060. DOI: 10.1007/PL00000920

50. Зуева М.В. Созревание и пластичность зрительной системы: нейрогенез, синаптогенез и миелиногенез. I. Сетчатка и ретино-геникулятные проекции. Вестник офтальмологии. 2012;128(3):37–41.

51. McAllister A.K. Cellular and Molecular Mechanisms of Dendrite Growth. Cerebral Cortex. 2020;10(10):963–973. DOI: 10.1093/cercor/10.10.963

52. Francardo V., Schmitz Y., Sulzer D., Cenci M.A. Neuroprotection and neurorestoration as experimental therapeutics for Parkinson’s disease. Exp. Neurol. 2017;298:137–147. DOI: 10.1016/j.expneurol.2017.10.001

53. Gidday J.M. Adaptive Plasticity in the Retina: Protection against acute injury and neurodegenerative disease by conditioning stimuli. Conditioning Medicine. 2018;1(2):85–97.

54. Franceschi C., Garagnani P., Morsiani C., Conte M., Santoro A., Grignolio A., Monti D., Capri M., Salvioli S. The Continuum of Aging and Age-Related Diseases: Common Mechanisms but Different Rates. Front. Med., 12 March 2018, DOI: 10.3389/fmed.2018.00061

55. Jakobs T.C., Libby R.T., Ben Y., John S.W., Masland R.H. Retinal ganglion cell degeneration is topological but not cell type specific in DBA/2J mice. J. Cell Biol. 2005;171:313–325. DOI: 10.1083/jcb.200506099

56. Morgan J.E. Retina ganglion cell degeneration in glaucoma: an opportunity missed? A review. Clin. Exp. Ophthalmol. 2012;40:364–368. DOI: 10.1111/j.14429071.2012.02789.x

57. Ly T., Gupta N., Weinreb R.N., Kaufman P.L., Yucel Y.H. Dendrite plasticity in the lateral geniculate nucleus in primate glaucoma. Vis. Res. 2011;51(2):243–250. DOI: 10.1016/j.visres.2010.08.003

58. Kalesnykas G., Oglesby E.N., Zack D.J., Cone F.E., Steinhart M.R., Tian J., Pease M.E., Quigley H.A. Retinal ganglion cell morphology after optic nerve crush and experimental glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2012;53(7):3847–3857. DOI: 10.1167/iovs.12-9712

59. Agostinone J., Alarcon-Martinez L., Gamlin C., Yu W.Q., Wong R.O.L., Di Polo A. Insulin signalling promotes dendrite and synapse regeneration and restores circuit function after axonal injury. Brain. 2018;141:1963–1980. DOI: 10.1093/brain/awy142

60. Beckers A., Van Dyck A., Bollaerts I., Van Houcke J., Lefevere E., Andries L., Agostinone J., Van Hove I., Di Polo A., Lemmens K., Moons L. An antagonistic axondendrite interplay enables efficient neuronal repair in the adult Zebrafish central nervous system. Mol Neurobiol. 2018 56(5):3175–3192. DOI: 10.1007/s12035-0181292-5

61. Chung S.H., Awal M.R., Shay J., McLoed M.M., Mazur E., Gabel C.V. Novel DLKindependent neuronal regeneration in Caenorhabditis elegans shares links with activity-dependent ectopic outgrowth. Proc Natl Acad Sci 2016;113:E2852–2860. DOI: 10.1093/brain/awy142

62. Han S.M., Baig H.S., Hammarlund M. Mitochondria localize to injured axons to support regeneration. Neuron. 2016;92:1308–1323. DOI: 10.1016/j.neuron.2016.11.025

63. Mar F.M., Simoes A.R., Leite S., Morgado M.M., Santos T.E., Rodrigo I.S., Teixeira C.A., Misgeld T., Sousa M.M. CNS axons globally increase axonal transport after peripheral conditioning. J Neurosci. 2014;34:5965–5970. DOI: 10.1523/JNEU ROSCI.4680-13.2014

64. Cai Q., Sheng Z.H. Mitochondrial transport and docking in axons. Exp Neurol. 2009;218:257–267. DOI: 10.1016/j.expneurol.2009.03.024

65. Drummond E.S., Rodger J., Penrose M., Robertson D., Hu Y., Harvey A.R. Effects of intravitreal injection of a Rho-GTPase inhibitor (BA-210), or CNTF combined with an analogue of cAMP, on the dendritic morphology of regenerating retinal ganglion cells. Restor Neurol Neurosci. 2014;32:391–402. DOI: 10.3233/RNN-130360

66. McAllister A.K., Katz L.C., Lo D.C. Neurotrophin regulation of cortical dendritic growth requires activity. Neuron. 1996;17:1057–1064. DOI: 10.1016/s08966273(00)80239-1

67. Lom B., Cohen-Cory S. Brain-derived neurotrophic factor differentially regulates retinal ganglion cell dendritic and axonal arborization in vivo. J. Neurosci. 1999;19:9928–9938. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.19-22-09928

68. Rauskolb S., Zagrebelsky M., Dreznjak A., Deogracias R., Matsumoto T., Wiese S., Erne B., Sendtner M., Schaeren-Wiemers N., Korte M., Barde Y-A. Global deprivation of brain-derived neurotrophic factor in the CNS reveals an area-specific requirement for dendritic growth. J. Neurosci. 2010;30:1739–1749. DOI: 10.1523/JNEUROSCI.5100-09.2010

69. Di Polo A., Aigner L.J., Dunn R.J., Bray G.M., Aguayo A.J. Prolonged delivery of brain-derived neurotrophic factor by adenovirus-infected Muller cells temporarily rescues injured retinal ganglion cells. Proc. Natl. Acad. Sci. 1998;95:3978–3983. DOI: 10.1073/pnas.95.7.3978

70. Weber A.J., Harman C.D. BDNF preserves the dendritic morphology of alpha and beta ganglion cells in the cat retina after optic nerve injury. Invest. Ophth. Vis. Sci. 2008;49:2456–2463. DOI: 10.1167/iovs.07-1325

71. Rodger J., Drummond E.S., Hellstrom M., Robertson D., Harvey A.R. Long-term gene therapy causes transgene-specific changes in the morphology of regenenerating retinal ganglion cells. PLoS One. 2012;7:e31061. DOI: 10.1371/journal.pone.0031061

72. Binley K.E., Ng W.S., Barde Y.-A., Song B., Morgan J.E. Brain-derived neurotrophic factor prevents dendritic retraction of adult mouse retinal ganglion cells. Eur. J. Neurosci. 2016;44:2028–2039. DOI: 10.1111/ejn.13295


Для цитирования:


Зуева М.В., Журавлева А.Н., Боголепова А.Н. Дендритное ветвление ганглиозных клеток сетчатки как биомаркер глаукомной оптической нейропатии и болезни Альцгеймера и мишень нейропротекторной терапии. Офтальмология. 2021;18(2):198-207. https://doi.org/10.18008/1816-5095-2021-2-198-207

For citation:


Zueva M.V., Zhuravleva A.N., Bogolepova A.N. Dendritic Branching of Retinal Ganglion Cells as a Biomarker of Glaucomatous Optic Neuropathy and Alzheimer’s Disease and a Target of Neuroprotective Therapy. Ophthalmology in Russia. 2021;18(2):198-207. (In Russ.) https://doi.org/10.18008/1816-5095-2021-2-198-207

Просмотров: 197


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 1816-5095 (Print)
ISSN 2500-0845 (Online)