Возможности идентификации сосудистой сети меланомы хориоидеи

Меланома хориоидеи является наиболее частым и опасным для жизни внутриглазным злокачественным новообразованием, поражающим сосудистую оболочку глаза примерно в 90 % случаев. Заболеваемость варьирует в диапазоне от 0,7 до 1,1 на 100 000 населения. Данная категория злокачественных новообразований отличается высокой агрессивностью в плане местного распространения, возникновения локорегионарных и отдаленных метастазов. По данным различных авторов, частота метастазирования достигает 50 %, риски метастатической болезни зависят от размеров опухоли, сроков наблюдения, клинико-морфологических характеристик меланомы хориоидеи и генетических факторов. В данной статье представлен детальный обзор литературы, посвященный изучению аспектов развития и динамики роста меланомы хориоидеи с точки зрения неоангиогенеза и феномена васкулогенной мимикрии, возможностям инструментальной диагностики для определения патологической сосудистой сети опухоли. Актуальность изучения данного вопроса определяется особенностями развития меланомы хориоидеи, которая может происходить, как de novo, так и вследствие злокачественной трансформации из невусных клеток, критической точкой для ее развития является толщина опухоли более 2 мм, при которой запускается процесс неоангиогенеза. В данном обзоре подробно представлена роль различных методов инструментальной диагностики, таких как ультразвуковое исследование с использованием режима цветового доплеровского картирования для определения кровоснабжения опухоли и характеристик ее кровотока, ангиография с применением контрастов: флуоресцеина и индоцианина зеленого и оптическая когерентная томография-ангиография для идентификации патологической сосудистой сети и оценки ангиоархитектоники опухоли. Показано, что в диагностике, особенно малых меланом хориоидеи, представляющих значительную диагностическую сложность, важен мультимодальный подход с использованием вышеуказанных методов исследования. Не вызывает сомнений тот факт, что данные инструментальные технологии, направленные на возможности идентификации сосудистой сети меланомы хориоидеи, не только играют большую роль в диагностике, но и представляют значительный практический интерес при планировании лечения, в оценке его эффективности, а также в прогнозировании рисков развития метастатического процесса.

1. Важенин А.В., Панова И.Е. Избранные вопросы офтальмоонкологии. М.: Изд-во РАМН; 2006. [Vazhenin A.V., Panova I.E. Selected issues of ophthalmology. Moscow: Publishing house of RAMS; 2006 (In Russ.)].

2. Бровкина А.Ф. Офтальмоонкология. М.: Медицина; 2002. [Brovkina A.F. Ophthalmic oncology. Moscow: Medicine; 2002 (In Russ.)].

3. Shields C.L., Kaliki S., Furuta M., Mashayekhi A. et al. Clinical spectrum and prognosis of uveal melanoma based on age at presentation in 8,033 cases. Retina. 2012;32(7):1363–1372. DOI: 10.1097/IAE.0b013e31824d09a8

4. Бровкина А.Ф., Панова И.Е., Саакян С.В. Офтальмоонкология: новое за последние два десятилетия. Вестник офтальмологии.2014;130(6):13–19. [Brovkina A.F., Panova I.E., Saakyan S.V. Ophthalmooncology: new over the past two decades. Annales of Ophthalmology = Vestnik oftal’mologii. 2014;130(6):13–9 (In Russ.)].

5. Саакян С.В., Ширина Т.В. Анализ метастазирования и выживаемости больных увеальной меланомой. Опухоли головы и шеи. 2012;2:53–56. [Saakyan S.V., Shirina T.V. Analysis of metastasis and survival of patients with uveal melanoma. Tumors of the head and neck = Opukholi golovy i shei. 2012;2:53–56 (In Russ.)].

6. Damato B., Eleuteri A., Taktak A.F., Coupland S.E. Estimating prognosis for survival after treatment of choroidal melanoma. Progress in retinal and eye research. 2011;30(5):285–295. DOI: 10.1016/j.preteyeres.2011.05.003

7. Зиангирова Г. Г., Лихванцева В. Г. Опухоли сосудистого тракта глаза. М.: Последнее слово; 2003. [Ziangirova G.G., Likhvantseva V.G. Tumors of the vascular tract of the eye. Moscow: Last word; 2003 (In Russ.)].

8. Пальцев М.А., Аничков Н.М. Атлас патологии опухолей человека. М.: Медицина; 2005. [Pal’tsev M.A., Anichkov N.M. Atlas of the pathology of human tumors. Moscow: Medicine; 2005 (In Russ.)].

9. Folberg R., Hendrix M.J.C., Maniotis A.J. Vasculogenic mimicry and tumor angiogenesis. The American journal of pathology.2000;156(2):361–381. DOI: 10.1016/ S0002-9440(10)64739-6

10. Зербино Д.Д., Дмитрук И.М. Внутриопухолевая пролиферация сосудов. Архив патологии.1983;45(4):80–83. [Zerbino D.D., Dmitruk I.M. Intratumoral proliferation of blood vessels. Pathology Archive = Arhiv patologii. 1983;45(4):80–83 (In Russ.)].

11. Карамышева А.Ф. Ангиогенез опухоли: механизмы, новые подходы к терапии. Канцерогенез. Под ред. Д.Г. Заридзе. М.; 2000:298–309 [Karamysheva A.F. Tumor angiogenesis: mechanisms, new approaches to therapy. Carcinogenesis. Ed. D.G. Zaridze. Moscow; 2000:298–309 (In Russ.)].

12. Лихтенштейн А.В., Шапот В.С. Опухолевый рост: ткани, клетки, молекулы. Патологическая физиология.1998;3:25–44. [Lichtenstein A.V., Shapot V.S. Tumor growth: tissues, cells, molecules. Pathological physiology = Patologicheskaja fiziologija. 1998;3:25–44 (In Russ.)].

13. Копнин Б.П. Неопластическая клетка: основные свойства и механизмы их возникновения. Практическая онкология. 2002;3(4):229–235. [Kopnin B.P. Neoplastic cell: basic properties and mechanisms of their occurrence. Practical oncology = Prakticheskaja onkologija. 2002;3(4):229–235 (In Russ.)].

14. Степанова Е.В., Барышников А.Ю., Личиницер М.Р. Оценка ангиогенеза опухолей человека. Успехи современной биологии. 2000;120(6):599. [Stepanova E.V., Baryshnikov A.Yu., Lichinitser M.R. Evaluation of the angiogenesis of human tumors. Advances in Modern Biology = Uspehi sovremennoj biologii. 2000;120(6):599 (In Russ.)].

15. Folkman J. Tumor angiogenesis. Advances in cancer research. Academic Press. 1974;(19):331–358. DOI: 10.1016/S0065-230X(08)60058-5

16. Folkman J. Angiogenesis inhibitors generated by tumors. Molecular medicine. 1995;1(2):120–122. DOI: 10.1007/BF03401559

17. Folkman J. Tumors Are Angiogenesis Dependent? Journal of the National Cancer Institute: JNCI. 1990;82(1):4.

18. Владимирская Е.Б. Биологические основы противоопухолевой терапии. М.: Агат-Мед; 2001:1. [Vladimirskaya E.B. Biological basis of antitumor therapy. Moscow: Agat-Med; 2001:1 (In Russ.)].

19. Мертвецов Н.П., Стефанович Л.Е. Ангиогенин и механизм ангиогенеза. Новосибирск: Наука; 1997:78. [Mertvetsov N.P., Stefanovich L.E. Angiogenin and the mechanism of angiogenesis. Novosibirsk: Nauka; 1997:78 (In Russ.)].

20. Folkman J., Haudenschild C. Angiogenesis in vitro. Nature. 1980;288(551):6. DOI: 10.1038/288551a0

21. Thompson W.D., Shiach K.J., Fraser R.A., Mcintosh L.C., et al. Tumors acquire their vasculature by vessel incorporation, not vessel ingrowth. J. Pathol. 1987;(151):323–332. DOI: 10.1002/path.1711510413

22. Shubik P., Warren B.A. Additional literature on ‘vasculogenic mimicry’ not cited. Am. J. Pathol. 2000;156:736. DOI: 10.1016/S0002-9440(10)64778-5

23. Hendrix M.J., Seftor E.A., Meltzer P.S., et al. Expression and functional significance of VE-cadherin in aggressive human melanoma cells: role in vasculogenic mimicry. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001;98:8018–8023. DOI: 10.1073/pnas.131209798

24. McDonald D.M., Lance Munn, Rakesh K.J. Vasculogenic Mimicry: How Convincing, How Novel, and How Significant? American Journal of Pathology. 2000;156(2):383–388. DOI: 10.1016/S0002-9440(10)64740-2

25. Mueller A.J., Bartsch D.U., Folberg R., et al. Imaging the microvasculature of choroidal melanomas with confocal indocyanine green scanning laser ophthalmoscopy. Arch Ophthalmol. 1998;116:31–33. DOI: 10.1001/archopht.116.1.31

26. Mueller A.J., Freeman W.R., Folberg R., et al. Evaluation of microvascularization pattern visibility in human choroidal melanomas: comparison of confocal fluorescein with indocyanine green angiography. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 1999;237:448–456. DOI: 10.1007/s004170050260

27. Schneider U., Gelisken F., Inhoffen W., Kreissig I. Indocyanine-green videoangiography of malignant melanomas of the choroid using the scanning laser ophthalmoscope. Ger J Ophthalmol. 1996;5:6–11.

28. Alitalo K., Carmeliet P. Molecular mechanisms of lymphangiogenesis in health and disease.Cancer Cell. 2002;l:219–227. DOI: 10.1016/S1535-6108(02)00051-X

29. Самкович Е.В., Мелихова М.В., Панова И.Е. Комплексная инструментальная диагностика «малых» новообразований хориоидеи. Современные технологии в офтальмологии. 2019;6(31):104–107. [Samkovich E.V., Melikhova M.V., Panova I.E. Complex instrumental diagnostics of “small” neoplasms of the choroid. Modern technologies in ophthalmology = Sovremennye tehnologii v oftal’mologii. 2019;6(31):104–107 (In Russ.)].

30. Амирян А.Г., Бровкина А.Ф., Лелюк В.Г. Ангиоархитектоника увеальных меланом. Офтальмология. 2005;2(1):37–40. [Amiryan A.G., Brovkina A.F., Lelyuk V.G. Angioarchitectonics of uveal melanomas. Ophthalmology = Oftal’mologija. 2005;2(1):37–40 (In Russ.)].

31. Катькова Е.А. Диагностический ультразвук. Офтальмология: практическое руководство. М.: ООО «Фирма СТРОМ»: 2002:122. [Katkova E.A. Diagnostic ultrasound. Ophthalmology: a practical guide. Moscow: LLC “Firm STROM”; 2002:122 (In Russ.)].

32. Лелюк В.Г., Бровкина А.Ф., Амирян А.Г. Комплексное ультразвуковое исследование при увеальной меланоме. Эхография. 2004;5(2):166. [Lelyuk V.G., Brovkina A.F., Amiryan A.G. Integrated ultrasound examination for uveal melanoma. Sonography = Jehografija. 2004;5(2):166 (In Russ.)].

33. Яровой А.А., Линник Л.Ф., Семикова Т.С., Булгакова Е.С. Малые меланомы хориоидеи: особенности клиники и выбора метода лечения. Новое в офтальмологии. 2004;2:28–37. [Yarovoy A.A., Linnik L.F., Semikova T.S., Bulgakova E.S. Small melanomas of the choroidal: clinical features and the choice of treatment method. New in ophthalmology = Novoe v oftal’mologii. 2004;2:28–37 (In Russ.)].

34. Wang Z.Y., Yang W.L., Li D.J., Chen W., et al. Ultrasound diagnosis and differential diagnosis of medium and small choroidal melanomas. Chinese journal of ophthalmology. 2018;54(11):843–848. DOI: 10.3760/cma.j.issn.0412-4081.2018.11.009

35. Wolff‐Korman P.G., Kormann B.A., Hasenfratz G.C., et al. Duplex and color Doppler ultrasound in the differential diagnosis of choroidal tumors. Acta Ophthalmologica. 1992;70(204):66–70. DOI: 10.1111/j.1755-3768.1992.tb04928.x

36. Самкович Е.В., Мелихова М.В., Панова И.Е. Возможности идентификации сосудистой сети пигментированных новообразований хориоидеи. Современные технологии в офтальмологии. 2019;4(29):223–227. [Samkovich E.V., Melikhova M.V., Panova I.E. Possibilities of identification of the vasculature of pigmented neoplasms of the choroid. Modern technologies in ophthalmology = Sovremennye tehnologii v oftal’mologii. 2019;4(29):223–227 (In Russ.)]. DOI: 10.25276/2312-4911-2019-4-223-227

37. Нероев В.В., Киселева Т.Н. Ультразвуковые исследования в офтальмологии: Руководство для врачей. 1-е изд. М: ИКАР; 2019:324. [Neroev V.V., Kiseleva T.N. Ultrasound Research in Ophthalmology: A Guide for Physicians. 1st ed. Moscow: IKAR; 2019:324 (In Russ.)].

38. Рыкун В.С., Катькова Е.А. Особенности сосудистой сети меланомы хориоидеи по результатам триплексного ультразвукового исследования. Вестник офтальмологии. 2001;2:17–18. [Rykun V.S., Katkova E.A. Features of the vascular network of choroid melanoma according to the results of triplex ultrasound. Annales of Ophthalmology = Vestnik oftal’mologii. 2001;2:17–18 (In Russ.)].

39. Lassau N. New hemodynamic approach to angiogenesis: color and pulsed Doppler ultrasonography. Invest. Radiol. 1999;34(3):194–198.

40. Proniewska-Skretek E. An application of color Doppler ultrasonography in evaluate of brachytherapy in patients with uveal melanoma. Klin. Oczna. 2007;109(4–6):187–190. DOI: 10.1080/02713683.2017.1341534

41. Shields C.L., Shields J.A., De Potter P. Patterns of indocyanine green videoangiography of choroidal tumours. British journal of ophthalmology. 1995;79(3):237–245. DOI: 10.1136/bjo.79.3.237

42. Atmaca L.S., Batioğlu F., Atmaca P. Fluorescein and indocyanine green videoangiography of choroidal melanomas. Japanese journal of ophthalmology. 1999;43(1):25–30. DOI: 10.1016/S0021-5155(98)00059-8

43. Andersen M.V., Scherfig E., Prause J.U. Differential diagnosis of choroidal melanomas and naevi using scanner laser ophthalmoscopical indocyanine green angiography. Acta Ophthalmologica Scandinavica. 1995;73(5):453–456. DOI: 10.1111/j.1600-0420.1995.tb00308.x

44. Kubicka-Trzaska A., Starzycka M., Romanowska-Dixon B. Indocyanine green angiography in the diagnosis of small choroidal tumours. Ophthalmologica. 2002;216(5):316–319. DOI: 10.1159/000066177

45. Shiraki K., Moriwaki M., Yanagihara N., Kohno T. Indocyanine green angiograms of choroidal nevi: Comparison between confocal and nonconfocal scanning ophthalmoscope and fundus video camera. Japanese journal of ophthalmology. 2001;45(4):368–374. DOI: 10.1016/S0021-5155(01)00362-8

46. Yannuzzi L. Lawrence A. Indocyanine green angiography: a perspective on use in the clinical setting. American journal of ophthalmology. 2011;151(5):745–751. DOI: 10.1016/j.ajo.2011.01.043

47. Frenkel S., Barzel I., Levy J., Lin A.Y. Demonstrating circulation in vasculogenic mimicry patterns of uveal melanoma by confocal indocyanine green angiography. Eye. 2008;22(7):948. DOI: 10.1038/sj.eye.6702783

48. Shields C.L., Furuta M., Berman E.L., Zahler J.D. Choroidal nevus transformation into melanoma. Analysis of 2514 consecutive cases. Archives of Ophthalmology. 2009;127(8):981–987. DOI: :10.1001/archophthalmol.2009.151

49. Sallet G., Amoaku W.M.K., Lafaut B.A., Brabant P., De Laey J.J. Indocyanine green angiography of choroidal tumors. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 1995;233:677–689. DOI: 10.1007/BF00164669

50. Свирин А.В., Кийко Ю.И., Обруч Б.В., Богомолов А.В. Спектральная оптическая когерентная томография: принципы и возможности метода. РМЖ. Клиническая офтальмология. 2009;2:50–53. [Svirin A.V., Kiiko Yu.I., Obruch B.V., Bogomolov A.V. Spectral optic coherent tomography: principles and possibilities (Literary review). Russian Medical Journal. Clinical Ophthalmology = Rossijskij medicinskij zhurnal. Klinicheskaya oftal’mologiya. 2009;2:50–53 (In Russ.)].

51. Duker J.S., Waheed N.K., Goldman D.R. Handbook of retinal OCT: optical coherence tomography. Philadelphia: WB Saunders; 2014.

52. Jia Y., Tan O., Tokayer J. Split-spectrum amplitude-decorrelation angiography with optical coherence tomography. Opt Express. 2012;20(4):4710. DOI: 10.1364/oe.20.004710

53. Chalam K. V., Sambhav K. Optical coherence tomography angiography in retinal diseases. Journal of ophthalmic & vision research. 2016;11(1):84. DOI: 10.4103/2008-322X.180709

54. Jia Y., Bailey S.T., Hwang T.S., McClintic S.M. Quantitative optical coherence tomography angiography of vascular abnormalities in the living human eye. Proc Natl Acad Sci USA. 2015;112(18):2395–2402. DOI: 10.1073/pnas.1500185112

55. Coscas G., Lupidi M., Coscas F. Heidelberg Spectralis Optical Coherence Tomography Angiography: Technical Aspects. Dev Ophthalmol. 2016;56:1–5. DOI: 10.1159/000442768

56. Shields C.L., Sioufi K., Fuller T., Higgins T. Which tumor, what imaging modality. Retina Today.2016;08:57–64.

57. Shields C.L., Say E.A., Samara W.A., Khoo C.T. Optical coherence tomography angiography of the macula after plaque radiotherapy of choroidal melanoma: Comparison of irradiated versus nonirradiated eyes in 65 patients. Retina. 2016;36(8):1493– 1505. DOI: 10.1097/IAE.0000000000001021

58. Lumbroso B., Huang D., Jia Y., Fujimoto J.A., Rispoli M. Clinical guide to Angio-OCT. Jaypee; 2014.

59. Valverde-Megías A., Say E.A., Ferenczy S.R., Shields C.L. Differential macular features on optical coherence tomography angiography in eyes with choroidal nevus and melanoma. Retina. 2017 Apr;37(4):731-740. doi: 10.1097/IAE.0000000000001233

60. Нероев В. В., Саакян, С. В., Мякошина, Е. Б. Оптическая когерентная томография-ангиография в диагностике начальной меланомы и отграниченной гемангиомы хориоидеи. Вестник офтальмологии. 2018;134(3):4–18. [Neroev V.V., Sahakyan, S.V., Myakoshina, E. B. Optical coherence tomography-angiography in the diagnosis of initial melanoma and delimited choroid hemangioma. Annales of Ophthalmology = Vestnik oftal’mologii. 2018;134(3):4–18 (In Russ.)]. DOI: 10.17116/oftalma201813434

61. Ghassemi F., Mirshahi R., Fadakar K., Sabour S. Optical coherence tomography angiography in choroidal melanoma and nevus. Clinical ophthalmology (Auckland, NZ). 2018;12:207. DOI: 10.2147/OPTH.S148897

62. Pellegrini M., Corvi F., Invernizzi A., Ravera V. Swept-source optical coherence tomography angiography in choroidal melanoma: an analysis of 22 consecutive cases. Retina. 2019;39(8):1510–1519. DOI: 10.1097/IAE.0000000000002205